歹徒入侵风华宫，国王和王后被杀死，襁褓中的公主下落不明。国王的乙HiME蕾娜身负重伤的情况下救走一个婴儿，“活下去……”让婴儿顺流而下后，蕾娜独自面对敌人。“大名鼎鼎的苍天之青玉在失去乙HiME的能力后就如此不堪一击吗？”面对敌人嘲笑，失去乙HiME的力量的蕾娜毫不退缩。婴儿身上的苍天之青玉闪出耀眼的光芒。十四年后，怀着成为乙HiME的梦想，14岁的少女爱莉卡来到了培养乙HiME的加尔德罗贝学园所地温德布卢姆市，并遇到今后将在她生命中扮演重要角色的在学园中排名珊瑚No.1的尼娜、尼娜的养父阿尔塔公国的谢尔盖、任性公主真白。为了击退要杀害真白的希巴鲁兹Slave，尼娜与真白订立暂时契约与之战斗，但仍然不敌。关键时刻五柱之一的娇嫣之紫水晶静留、学园珍珠No.1的茜出现救了三人，静流的帅气表现让爱莉卡更加坚定了成为乙HiME的决心。然而谢尔盖、学园长夏树惊奇的发现爱莉卡身上竟然佩戴着苍天之青玉！

一心想入学的爱莉卡把学园闹了个天翻地覆，并“勇闯”审议会，阿尔塔大公炎凪提议让爱莉卡和尼娜在真白的加冕礼上进行舞斗，爱莉卡能赢的话就批准她破例入学。尼娜也表示同意。

大家都在为真白的登基典礼忙碌着，爱莉卡也在为舞斗做准备，王少佐无意间听到了爱莉卡唱的摇篮曲，那是他儿时曾听蕾娜唱过的。加冕礼上各国国王和乙HiME陆续到来，热闹非常。舞斗开始，爱莉卡被打得毫无还手之力。另一方面，阿斯瓦德的生化人（黎人）潜入城堡，与静留展开激战。爱莉卡斯毫不退让，使众人动容。突然黎人和静留的战斗使城堡倒塌，砸向来宾。

爱莉卡以一己之力撑住倒塌的城堡，然而舞斗服却已到达极限，关键时刻，艾尔利斯的乙HiME珠洲之黄玉（遥）救下爱莉卡。在艾尔利斯总统雪之和遥的说服下，审议会同意让爱莉卡入学。夏树向爱莉卡讲述了乙HiME要与主人一心同体，“放弃恋爱，舍弃女人的幸福，为了主人不惜拼上性命，这就是所谓的乙 HiME，你有这觉悟吗？”爱莉卡似懂非懂的点了点头。毫无背景的爱莉卡为高额学费苦恼不已。

爱莉卡的制服被盗，并被卖到了乙HiME Fans专卖店，众人帮助爱莉卡查找真相。谢尔盖出于对苍天之青玉蕾娜的怀念，秘密资助了爱莉卡。

爱莉卡因发现尼娜怕痒的弱点而嚣张不已，也因此遭到尼娜的海扁。为改善二人关系，紫子老师把二人都编为珍珠No.4奈绪的勤务生。珍珠No.3诗帆因看不惯尼娜和爱莉卡，在泳池里放了奇怪的生物，使尼娜溺水。尼娜为一雪耻辱奋力调查，不想用来使怪物现身的盐被换成了糖，致使怪物暴走，诗帆也自食其果被怪物抓住，奈绪救下诸人。

真白一直被怀疑是冒牌公主，她为此苦恼不已。真白与爱莉卡由于一系列意外掉入风华宫地下宫殿，并发现一架奇特的管风琴。真白随意按了琴键，不想管风琴发出巨响，不但震碎了二人的GEM，整个市都受到了影响。管风琴里出现人影，并告诉真白和爱莉卡，要想完全掌握管风琴的力量就要集齐编制者、守护者和歌。 Slave再次袭击真白，情急之下苍天之青玉的力量复苏，真白与爱莉卡定下契约，爱利卡初次使用青玉的力量就漂亮的击退了Slave。管风琴的再次现世使世界各方力量蠢蠢欲动.

深优出现看望爱莉卡。为找出揭开契约的办法，爱莉卡等人潜入禁书库，却无意间进入了乙HiME的陵墓，从玛丽亚女士口中，少女们第一次了解了作为乙HiME的残酷命运。

学生到海边进行远足考试，爱莉卡和艾利斯汀的装备却被人做了手脚，为了救被蛇咬了的艾利斯汀，爱莉卡独自去找水，不巧碰见了阿斯瓦德的众人，爱莉卡不敌，从悬崖上坠下。

谢尔盖救了爱莉卡，但又再次遭遇阿斯瓦德，遥、静留、尼娜等人及时出现，静留与阿斯瓦德首领碧交手，阿斯瓦德找到的数据被希巴鲁兹的人抢走。尼娜对爱莉卡和谢尔盖的关系产生了怀疑。

尼娜、爱莉卡、真白都是9月7日的生日，尼娜以为谢尔盖把自己的生日定为这一天是因为蕾娜的关系，伤心不已。真白为躲避与日本王子的相亲再次逃出王宫，却不幸被命砸晕，被一陌生人（巧海）拖走。经过一系列事件，尼娜终于知道9月7日这天是他与谢尔盖相遇的那一天，看着尼娜幸福的样子，艾莉卡却发觉自己心里有什么不对劲。日本王子到来。

因为真白不在，众人就让爱莉卡假扮女王，而日本的王子也是晶假扮的。真正的巧海陪着真白度过了快乐的一天，他也让真白了解了当女王不是吃喝玩乐就可以了。当真相被曲折的揭开后，巧海向夏树表示他来这里不是相亲也不是找乙HiME，而是表明日本暂不参与西方国家的争斗。巧海质疑乙HiME的存在是否合理，并以他的姐姐炎珠之红玉 “她被梦想和爱情狠狠撕裂” 为例质问夏树。巧海等人离开后，真白陷入迷茫和消沉中。

爱莉卡喜欢上了谢尔盖却不自知，日子过得浑浑噩噩。茜也在成为乙HiME的梦想与和也的爱情之间徘徊不定，却在这时被选为弗洛林斯国乙HiME清恋之孔雀石的继承者。为解开爱莉卡的心结，老师让爱莉卡去了解炎珠之红玉的故事。Slave再次来袭，茜决定选择梦想放弃爱情。在任职仪式上，和也当众宣布对茜的爱慕，茜感动不已，二人携手私奔。

国与国之间关系日益紧张，时隔五十年再次发生了乙HiME之间的战斗。学园内也是人心惶惶。炎凪联合希巴鲁兹开始研制新型Slave。静留遇到了深优。爱莉卡从艾利斯汀那里听来了苍天之青玉蕾娜的故事，知道了她同时获得了梦想和爱情，爱莉卡决定向谢尔盖表白，路上却被流氓抓住。谢尔盖找到了十四年前在风华宫的宫女，了解了那场动乱的真相，以及谁才是真正的公主。

谢尔盖得知戴着苍天之青玉的人才是真正的公主。谢尔盖救下爱莉卡，爱莉卡与表白却被回绝。谢尔盖故意羞辱蕾娜，爱莉卡气急打了他一巴掌。一系列陷害爱莉卡的真相被揭开，米娅作为友绘的替死鬼被赶出了学园。同病相怜的爱莉卡与真白抱头痛哭，二人相约，爱利卡要成为优秀的乙HiME，真白要创造人人都能幸福的国家。毕业舞斗选拔开始。

尼娜和爱莉卡被选为舞斗的代表，友绘仍想加害爱莉卡，被艾莉斯蒂识破，为救爱莉卡，艾莉斯蒂受伤。爱莉卡、尼娜、艾莉丝蒂，三人约定都要成为优秀的乙HiME。毕业舞斗与城堡建成礼同时举行，而城堡的真正面目竟然是巨大的兵器，并在一击之下唤出无数Slave。

由于希巴鲁兹的进攻，城中一片混乱。阿斯瓦德的众人来到加尔德罗贝学园，静留和夏树与之战斗时，希巴鲁兹干扰了真祖与众乙HiME的连接，舞斗服失效。静留掩护夏树逃出。炎凪占领了温德布卢姆市。艾莉丝蒂竟然也是希巴鲁兹的一员，并被迫攻击爱莉卡，谢尔盖救下爱莉卡，却被尼娜发现是一直资助爱莉卡的人，气急的尼娜引发了漆黑之金刚石的力量。为救爱莉卡，艾莉斯蒂被尼娜误杀。悲痛中的爱莉卡与尼娜举剑相向。

侥幸逃出的真白与流民呆在一起，亲眼目睹葵被流民逼死。夏树被奈绪所救。爱莉卡与阿斯瓦德的众人生活在一起。

真白与爱莉卡相遇，爱莉卡却因为受到打击不愿再使用乙HiME的力量。加尔德罗贝学园完全被炎凪控制，蕾娜的遗体被用来当作新的真祖，炎凪要让学园里的女孩子们成为新的乙HiME。夏树来到艾尔利斯寻求帮助，但是……

因为危机，爱利卡再次使用了苍天之青玉。艾尔利斯国答应帮助夏树。友绘等人成为了炎凪的新型乙HiME，并将静流从狱中带出。尼娜打开了管风琴。

原来尼娜才是真正的公主。爱莉卡和真白与阿斯瓦德的人生活在一起，二人的身心都得到了成长。真白向国民宣誓要成为合格的女王。炎凪发现了爱莉卡等人的下落，谢尔盖与友绘等人去抓爱莉卡。夏树与奈绪为找爱莉卡决定来到卡罗帝亚。

碧向卡罗帝亚复仇。尼娜第一次启动了管风琴，巨大的能量让众人惊愕，深优及时出现救了爱莉卡和真白。从昏迷中苏醒的艾莉卡，却发现两个可疑的身影。

爱莉卡和真白被深优带到黑之谷，遇到了炎珠之红玉舞衣和猫神命。夏树和奈绪也误闯黑之谷，见到了以前的好友。炎凪利用管风琴的威慑力让诸国归顺于自己。夏树等人不能坐视不理炎凪的暴行，决定返回温德布卢姆市，留下爱莉卡和真白向命和舞衣学习。

尼娜为杀了艾莉斯蒂和接连毁了几个城市而痛苦不已，谢尔盖安慰尼娜，尼娜终于向谢尔盖表明了自己的爱慕。炎凪杀了谢尔盖，却骗尼娜说是谢尔盖和史密斯互射所致，为维持谢尔盖的生命，尼娜不得已要一直启动管风琴，“为了你……哪怕要和全世界为敌我也……”。战争全面打响。

惨烈的战争开始，即使是昔日的好友此时也要刀剑相向。爱莉卡含泪毁掉母亲蕾娜的遗体，乙HiME系统恢复，爱莉卡真正继承了苍天之青玉的力量。当大家终于看到胜利的曙光的时候，管风琴再次启动……“想成为乙HiME是为了能保护大家”“想要创造能让人民幸福的国家”“除了父亲大人以外我什么都不要”“我的愿望…我的爱情…我的梦想…就在这里…”

为了对抗管风琴，深优开启了引导星，解开了乙HiME的乙式限制，众乙HiME成为真正的HiME，摆脱主人的束缚可以按照自己的意愿行事。五柱齐集、所有的乙HiME们都齐心协力对抗管风琴。爱莉卡与尼娜决战，最终爱莉卡使尼娜回心转意，但管风琴却因为超负荷运行而暴走控制了尼娜的心智，在尼娜的哀求下、为了拯救大家，爱莉卡挥剑刺向尼娜。战争结束之后，一切重新开始，真白和爱莉卡努力建立一个新的国家，尼娜与失去记忆的谢尔盖在一起开始新的生活。