在远离城市喧嚣的山中有一位高僧，凡经他之手的画作都能幻化成形，画作之中有一只名为古都的黑兔暗恋他，于是佛眼佛母将身体借给她让她化作人形表达爱意，之后，由于药师丸、鞍马和八濑的出现，这座冷清的神社变的热闹起来，但好景不长，他们被迫去了幛子上所画的世界「镜之都」，在这里人和妖可以一起安稳生活。某日，高僧和古都突然离去，剩下改名为明惠的药师丸、鞍马和八濑一起维护这个世界，直到一个叫筝的女孩从天而降。

故事回到筝进入“镜都”之前，她一直和师父稻荷生活在一起，虽然不知道自己的父母是谁，偶尔也会因此而难过，但因为有师父在身边，日子过得还算开心。某天夜里，她被一只黑色的兔子引到了阁楼，却看到了师父对着一幅黑兔的画像流泪，突然间，筝好像明白了什么。

鞍马并非人类，和古都、八濑一样，也是明惠手下的画作，但鞍马一直有个梦想，他想去真正的小镇，来到镜都之后，鞍马通过自己的各种设计和创作来为这个世界添砖加瓦，直到悄然父母离开，身为长子的他承担起了管理镜都的重任，在他的手下还有一位翔子博士进行协助管理，筝来到这里之后，日子就在翔子和筝打闹中度过。

又到了开站时间，在此期间，镜都内所有不被需要的东西都将飘入垃圾场，这对八濑而言无疑是一件很痛苦的事情，因为她收集了所有和妈妈有关而现在又没有用途的物品。夜晚，一个小妖怪将八濑的茶具抛向天空让它们飞向垃圾场，找不到茶杯的八濑大发雷霆，发动所有妖怪们给她找杯子，连筝也努力去寻找，然而只拿回了鞍马的杯子作为代替，八濑因感动于妖怪们和筝对她任性的包容，最终欣然接受。

明惠因为筝的一句话而想起了抛弃自己的养父一代明惠，由于满腹的委屈和愤懑，明惠对筝一番冷嘲热讽。为躲避生气的明惠，筝借宿明惠的女朋友家，当晚，明惠再次梦到父亲离开时的场景，醒来后，却发现筝也不在自己身边。意识到自己错误的明惠在回收垃圾的车站找到筝，在两人一起去禁区时候，明惠告诉筝他可以帮助筝找黑兔，而条件却是找到之后要筝杀掉自己。

明惠（即药师丸）将自己被一代明惠所救以及成为他们养子的事情都告诉了筝，而筝也将自己老师其实就是父亲的秘密告诉了明惠。另一边，渴望见到妈妈的八濑和鞍马正在谋划一场试验，他们认为筝就是自己妹妹，于是把她强行带入三人议会，虽然明惠百般阻挠，但鞍马还是让机器人对筝发动了攻击，企图用这种手段逼古都现身，就在筝被机器人吞下的时候，古都出现。

八濑和鞍马终于如愿以偿见到了朝思暮想的妈妈，看着阔别已久而日渐完善的镜都，古都感慨万分，在分别看望过每一个孩子后，古都却说自己要离开，然而，相见时难别亦难，孩子们自然不舍让古都再次离去，可让他们没想到的是当晚镜都的大门再次打开，四个孩子的父亲明惠出现......

镜都的崩坏都是因为筝用粗玉对这个世界进行了干涉，看着坍塌的街道，筝百感交集，而就在这时，神社的宫司来到这里，他告诉筝镜都并非画中世界，而是身为旁观者的稻荷所创造出的本不该存的第十三个平行空间，更严重的是这个世界与其他十二个空间相连，因此它们也连带受害发生崩坏，面对当前的局势，既想守护镜都又要承担责任的筝会作何选择？

就在筝反抗宫司之际，稻荷把所有事实都告诉了筝，其实稻荷自己就是神，他把想实现的愿望寄托于筝。此时，感到不解的明惠不断向稻荷抱怨，说他带回来的永远只有终结。而失去意识的筝用大锤子砸向大地，使场面引起混乱。接着，明惠与鞍马等人在洞穴避难，鞍马告诉明惠，其实三人议会无非只是为了让他接受世界的摇篮而已。而经过鞍马的引导后，明惠醒悟了，立即去寻找筝。

为了破坏这个扭曲的世界，上人将愿望交给了筝，将法术交给了药师丸，而无法爱自己的他则在完成了些后想要再次消失。与此同时，重新使镜都再生的筝和明惠，被爷爷召唤到了高天原，并将担任神明的重任交与他们，但与此相对的条件就是上人会按照自己的愿望消失，为了当面质问爸爸，筝和明惠打破时空的壁垒，最终，在所有亲人的期望下，上人决定留下来和家人一起生活。