黑主学园是一间知名的私立学校，这里设有日间部和夜间部，共同使用一个校舍。夜间部有许多花美男，深得日间部女学生的爱慕，所以每天到了夜间部上课的时间，就要出动学校的风纪委员，黑主优姬和锥生零来维持秩序。表面上说是维持校园秩序，但事实上却是在守护一个天大的秘密：原来夜间部的学生都是吸血鬼！黑主学园的理事长，也就是优姬的养父，是个崇尚和平的人，他深信人类可以和吸血鬼和平相处，所以设了夜间部希望能教育吸血鬼，让这些年轻的吸血鬼，成为吸血鬼和人类的桥梁...

锥生零在4年前全家遭到吸血鬼攻击时，曾被吸血鬼吸过血，但零一直抗拒不愿意变成吸血鬼。因此他一直和黑主优姬保持距离，因为优姬的血充满着诱惑。这天是情人节，许多女生都争相恐后想送巧克力给夜间部的学生，优姬也想送巧克力给曾经救过她的玖兰枢，却错失了良机。没想到一向很不赞同这种活动的零，却帮优姬把巧克力丢给了玖兰。零对玖兰不敬的态度，让其他夜间部的人很不满。这天以蓝堂为首的一票人，来找零算帐，幸亏优姬及时赶到，才化解了一场打斗…

这天黑主学园的理事长，要风纪委员对全校学生进行突袭检查，检查学生身上是否有违禁的东西。优姬和零在日间部这里进行完检查后，准备转往夜间部的月宿舍，但零却临阵脱逃，还跑出了校外。优姬为了寻找零，便跟着出了学校。没想到落单的优姬，竟然被堕落的Level E吸血鬼盯上，还差点被吸了血，幸亏玖兰及时出现救了她，并把她带回学校。玖兰质问理事长，为何让零留在日间部，不然零早就已经变成吸血鬼了。因为零全家都被纯血种的吸血鬼攻击，其他家人都因为失血过多而死，只有零存活了下来，但下场就是会变成一个能力很强的吸血鬼...

零失去理智咬伤了优姬，黑主理事长不得不把真相告诉优姬，枢和理事长商量准备把零转入夜间部。优姬明白零对吸血鬼的憎恨，于是一个人跑到夜间部的宿舍打算请求枢撤销决定，结果遭到蓝堂英的怀疑，此时枢出现，打破了僵局，并告诉优姬不会让零转入夜间部。零对咬伤优姬的事深感懊悔，决定离开学院，优姬用拥抱阻止了。

在黑主灰阎的传授下，优姬已经可以使用手链的驯化术暂时控制零，使他不至于变成吸血鬼伤害其他人，因此零可以继续留在日间部。学院内出现的神秘老师夜刈十牙似乎和零有着某种牵连，优姬和零离开学院办事的路上遇到了异变的吸血鬼LEVEL-E，反而被夜间部的一条所救，为了了解事情的原委，两人冒险进入了夜间部的月之寮，零无法忍受夜间部的气氛离开月之寮，优姬追赶上去发现零无法接受血液锭剂即将异变，关键时刻两人掉入水中，零才恢复了理志，这时自称是零师父的十牙突然出现并用枪击中了零……

十牙用施有法术的子弹射伤了零，并告诉优姬自己是零作为吸血鬼猎人时的师傅。第二天零没有来日间部上课，优姬从十牙口中得知零被隔离了，为了减轻零的痛苦，优姬自作主张找到了零，主动让零吸了自己的血。伦理课十牙和零都没有来，感到情况异常的优姬冲到零的房间，阻止十牙伤害零，十牙这才告诉她用枪射伤零是为零着想，必须克制他吸血的欲望。

这一集基本是优姬、玖兰和零三个人的回忆，剧情有些零散。从优姬被理事长收养开始，然后是零的登场，夜间部的成立等等。

枢因为优姬的事情将自己关在房中，这时一条的爷爷突然到访……零对优姬一直保持着距离，却接到了猎人协会的任务－－追捕LEVEL-E，虽然有些勉强，零还是接受了任务，优姬在暗中一路跟随，险些遭到LEVEL-E的袭击。

夜间部转来了一位神秘插班生红玛丽亚，眼中总是藏着一股忧伤，她奇怪的个性让其他吸血鬼颇感不满。红玛丽亚的出现点燃了零的复仇之心，因为红玛丽亚和杀死零家人的纯种吸血鬼－－绯樱闲似乎有着紧密的联系。

期末考试的前一天晚上，零找到了红玛丽亚，红玛丽亚毫不掩饰地承认自己正是杀害零父母的绯樱闲，但是零却因为身体受到控制无法打败她，目睹这一事件的优姬也被枢消除了记忆。突如其来的变故让零想起了多年前的往事。

一缕的出现让零回忆起痛苦的过去－－双胞胎兄弟幼年的往事，原来一缕心中一直充满着对家人的恨意，于是选择跟随绯樱闲，并决定向零复仇，十牙在阻止兄弟相残的过程中受伤。零和优姬参加了日间部与夜间部的联合舞会。绯樱闲告诉优姬，拯救零唯一的方法是献上自己或枢的生命，优姬决定为零牺牲自己......

绯樱闲恢复了原本的身体，为了挽救零，优姬答应让绯樱闲吸血，绯樱闲也说出了救零的方法就是喝下主人的血。零赶来阻止，并用理智摆脱控制打伤了绯樱闲。零和一缕正面交锋，一缕说出了憎恨零的理由，同时玖兰枢将绯樱闲杀死，并且吸食了她的血液。但承诺会为她完成心愿；蓝堂在门外目睹了这一幕，震惊不已。

绯樱闲至死也不愿意吸一缕的血，终于伤重身亡，一缕想起和绯樱闲的回忆难过不已，零告诉一缕绯樱闲不吸他的血是为了保护他，伤心欲绝的一缕离开了黑主学院，零也即将沦为LEVEL-E。黑主理事长和十牙用锁链暂时控制住了零，但却无法救他，这时玖兰枢突然出现，对零说自己的血可以让他暂时恢复理智，为第二季利用零成为优姬的盾并帮助自己杀掉李土作铺垫。零为了优姬喝下了玖兰枢的血液，命运的轮盘也再度开启……