是一段攻壳机动队成立前夕鲜为人知而又影响深远的故事。2027年6月6日的一天，隶属陆军机密部队501机关的真室中佐（宫内敦士 配音）在闹市街头被人杀害，此前他曾陷入军火买卖的贿赂丑闻不得脱身，他对死亡背后自然隐藏着无数谜团。阴雨之夜，试图取回真室电子脑的公安9课课长荒卷大辅（塾一久 配音）与生化人草薙素子（坂本真绫 配音）在真室中佐的墓地首次相遇。此时草薙还只是501机关负责网络犯罪追查的军人，此行她希望找到倍为尊重的中佐蒙冤以及遇害背后的真相。谁知，棺木中的中佐早已不见了踪影。在此之后，她受到荒卷委托展开调查，并在一连串凶险追查的过程中与前特种部队成员巴特（松田健一郎 配音）和时为新滨县刑警的陀古萨（新垣樽助 配音）邂逅。扑朔迷离的案情，草薙一行被引向未知的彼方……

现为公安九课少校的草薙素子（坂本真绫 配音），按照课长荒卷大辅（塾一久 配音）的指示外出调查运输机被神秘并机的事件。结果途中遭到巴特（松田健一郎 配音）率领的武装分子的袭击。与此同时，遍布全国的交通管制系统也意外瘫痪。一切源于前七八联合部队的长官曾我和哉（泽木郁也 配音），他因制造难民虐杀事件遭到国家指控，而他的下属坚信这一切都是国家阴谋。曾我不甘被污，因此试图通过网络揭露大国的丑行。素子在调查过程中渐渐了解真相，而她也朝着组建自己的部队迈出重要的一步……

正享受短暂假期的公安九课少校草薙素子（坂本真绫 配音）突然接到巴特（松田健一郎 配音）的报告，西之内某处大厦遭受恐怖分子袭击，政府高官和商业巨擎被人杀害。在草薙的指挥下，九课的石川、波玛、帕兹、巴特等人通力合作，将恐怖分子彻底制服，但草薙在行动中意外受到神秘病毒感染。在西之内恐怖袭击的同时，远郊的水坝发生爆炸案。新滨县刑警陀古萨（新垣樽助 配音）传唤水坝管理企业负责人沙特博士，对方是来自饱经战火的卡森共和国的卡尔迪斯人。受警方高层施压，陀古萨没有得到任何有用信息。另一方面，草薙一方得知恐怖分子的真实身份，正是卡尔迪斯的游击队组织。两起案件意外联系在一起，其背后隐藏怎样的真相？

圣诞之夜，卡森共和国水企业和哈里曼达拉公司签订协议的大厦门外，无数群众声讨抗议。而就在此时，担任护卫的警察机动部队突然掏枪对示威群众展开无差别屠杀。血腥恐怖的事件背后，神秘病毒“火种”若隐若现。在与不明敌人对决过程中，草薙素子（坂本真绫 配音）和独立机动部队的同伴们救下了全身义体的少女津田艾玛（茅野爱衣 配音），其身上似乎隐藏着利用虚拟记忆进行恐怖活动的事实。公安9课课长荒卷大辅（塾一久 配音）拒绝将其交给陆军情报部穗积上校（庆长佑香 配音），而是命令草薙将艾玛护送至501机关接受调查。草薙在少女身上不仅发现两个灵魂的存在，更触摸到了被官方、军方可以隐藏的悲惨真相……