曾是最强最年少的阴阳师、以驱散所有污秽为目标的少年焰魔堂辘轳，自经历“雏月的悲剧”污秽屠杀事件之后，决心放弃阴阳师的身份来度过漫无目标的人生。阴阳师少女化野红绪来到星火寮驱除污秽，恰巧遇到辘轳，两人卷入超巨大污秽的战斗中。红绪命悬一线，面对曾经的梦魔，辘轳终于站了出来。

辘轳的麒麟臂帮红绪解除了危机，本以为就此再无瓜葛的两人在阴阳师宿舍相遇，以最强为目标的红绪看不起毫无干劲的辘轳，两人间水火不容。星火寮再次出现污秽，红绪请求参战，在同伴面前大显身手。号称阴阳师之首的阴阳之神，土御门有马登场，这个变态裤衩男竟然要红绪与辘轳结婚生子，这是什么情况？

真所谓冤家路窄，刚返校的辘轳就在班上遇到了转学而来的未婚妻红绪。红绪的高颜值一出场就秒杀了所有男生，而她正巧坐在辘轳的青梅竹马，音海萤良后面。前辈们和污秽拼尽全力战斗，察觉事态棘手的红绪果断翘课援助。独自一人郁郁寡欢的辘轳被萤良拉到了游乐园，是时候来一波青梅竹马的存在感了。

周日，阴阳师同伴全都出门办事，家里就剩下辘轳和红绪了。辘轳被前辈亮悟一顿说教，一气之下在街上随便溜达，晚上才回到家。然而他一到家，却听到了亮悟被困祸野的消息，慌了神的辘轳向未婚妻求助，于是两人立马组队去营救亮悟。亮悟命悬一线之际，夫妻档终于帅气出场了。

现在污秽已经被各地的阴阳师们压制住了，只有明神町的污秽出现率远高于其他地区，土御门派出得力干将前去调查。队长亮悟重伤住院，此时污秽作祟，红绪暂时担任小队长，带着辘轳等人前去驱除污秽。没想到目的地竟是一所小学，现场出现了一个神秘少年，他就是土御门派来的十二天降中的朱雀。

红绪总是早退，成了班上的迷之转校生，更有传言说她和不良少年混在一起。作为班长的萤良坐不住了，不停找红绪搭讪，誓要拯救红绪。亮悟出院，星火寮小队全员到齐，辘轳也回归队伍，红绪暂时闲了下来。茧良对红绪穷追不舍，还用点心收买女主的胃，这一对又能否牵手成功呢？

“爱的丘比特”有马大人再次登场，他将辘轳和红绪带到所谓的试炼之所，其实就是一座超豪华别墅，让他俩孕育神子。看着超大游泳池和情侣大床房，辘轳和红绪彻底懵了，两人来到各自的卧室，还没缓过神的时候，就被关在了奇怪的房间里。密室闯关练默契，效果真是立竿见影啊。

茧良不希望辘轳再当阴阳师，为了辘轳的将来，茧良与红绪起了争执。听到辘轳的回答后茧良愤然离去，却落入了魔爪，黑历史即将大白于天下。又一位十二天降，天若清弦登场，一出手就秒杀了污秽，没想到他竟然是茧良的父亲和辘轳的师父。两年前轰动阴阳连的真相被说出，红绪和辘轳瞬间反目成仇。

辘轳承认是他杀死了雏月的伙伴们，包括红绪的双胞胎哥哥石镜悠斗，就在红绪准备复仇时，悠斗却突然出现了。原来悠斗才是引发“雏月的悲剧” 的元凶，为了获得污秽的力量，他用污秽坠落之法将同伴全部化为污秽。曾今的至亲好友如今不共戴天，得知真相的红绪能否重新振作起来？

辘轳和红绪的同居生活被打断，十二天降之一的“天后”御币岛昴突然来访，她曾是红绪的师傅。一心想着提升战斗力的辘轳请求天后指导他们修行，天后欣然答应，辘轳和红绪拿着天后给他们的纸条就出发了。两人来到服装店换上新衣服，天后所谓的修行原来就是公费约会啊。

昴对辘轳和红绪的夫妻特训还没有结束，打算让昴指导自己战斗的辘轳和红绪完全没有如愿以偿，但昴认为两人心意相通是他们现在首先要掌握的。为了能够得到指导，辘轳和红绪接受了昴的捉迷藏测试，在测试中他们揣测昴的思维模式，并开始关注彼此的想法，这种默契在实战中很快得到了应用。

辘轳和红绪相处融洽，电灯泡昴也终于走了，就在辘轳结束了一天的练习准备好好休息时，红绪的暗黑料理也做好了，味道简直让人上天。为了纠正红绪的独特口味，辘轳决定亲自下厨。红绪外出夜跑却迟迟未归，原来红绪遇到了污秽，就在她与敌人战斗时，未知的少年神威出现，而他的目标正是双星阴阳师。

辘轳和红绪遇到了婆裟罗神威，神威有着人的姿态却并非人类，而他正是杀害红绪双亲的凶手，红绪被神威打得遍体鳞伤，但她仍要执意报仇。在辘轳的说服下，受伤的红绪放弃这次的复仇，辘轳代替她出战。辘轳的力量让神威兴奋不已，神威竟然拿出咒符，用阴阳师的装备对付辘轳。

七夕夜，大家在许愿签上写下心愿，而红绪的心愿竟然是希望自己创造的萩饼人能上映大电影。看着辘轳和红绪“打情骂俏”，萤良心里很不是滋味。萤良看到辘轳为救自己所受的伤，于是她写下了“希望辘轳万事平安”的心愿，而便签背面隐藏着她对辘轳的心意……

休息日，亮悟出门去向菖蒲市支部的罧原做汇报，两人约在公园里，罧原说其实是有人想见亮悟，一位叫做柏原遥的美女。看到美女亮悟紧张到说不出话，罧原留下他们二人约会，两人进展神速，亮悟的春天到了。就在此时局里传来噩耗，罧原在驱除污秽时消失，最终被认定为死亡，鸣神町四周危机四伏。

在被清弦一番斥责后，辘轳和红绪为自己的不成熟而苦恼，萤良发现辘轳情绪反常，对此很担心。这天，萤良在街上遇到父亲清弦，萤良问起关于双星的事，清弦忠告萤良不要和辘轳扯上关系。为了让辘轳和红绪打起精神，萤良做了一桌子饭菜，大家其乐融融。夜晚，就在辘轳送萤良回家的时候，萤良突然变成了污秽……

辘轳和红绪夫妻合力刚救下萤良，大BOSS悠斗就出现了，原来萤良黑化正是他搞的鬼。清弦变身十二天将之白虎，为守护双星挺身而出，师徒间的战斗爆发。然而悠斗仅一击就破解了清弦的符咒装束，辘轳想反击但他的身体已经到极限了，就在他性命垂危之际，清弦替他挡住致命一击，辘轳也最终收获了一份决心。

为了明天与悠斗的战斗，辘轳和红绪手拉手，展开共振特训。深夜，红绪被噩梦惊醒，不安的她找婆婆倾诉，最终她下定了要陪着辘轳的决心。红绪带着婆婆做好的萩饼回到练习场，看到了因疲劳过度而睡着的辘轳，他的手中握着清弦交给他的红色符咒。决战的日子到了，辘轳和红绪约定要活着回来一起吃萩饼。

双星与悠斗在雏月寮展开最终决战，两人为打败悠斗全力攻击，然而接连的招式并未伤到悠斗分毫。辘轳被单方面吊打，红绪的双腿被悠斗炸毁，在碾压般的实力面前，辘轳和红绪需要更强大的力量。红绪被污秽袭击的瞬间，一直在观战的神威出现，他用污秽的力量修复了红绪的双腿，女神的美腿上线。

红绪在神威的帮助下浴火重生，对哥哥展开飞腿强攻，并完全压制了他。然而红绪的开挂状态还没持续多久，双腿就失去了战斗力，被悠斗吊打。关键时刻，轱辘挡在红绪身前，被悠斗击穿了胸膛。在双星的力量下，轱辘被快速治愈，见状悠斗全身污秽化，与轱辘浴血对战。最终悠斗坠入祸野深渊，并未被杀死，而阴阳师们也给双星派遣了新的任务。

悠斗之战的两年后，星火寮阴阳师全员出动，茧良迎来出道战。双星组合轻松解决污秽，茧良洋相百出还胸咚了辘轳，正宫红绪醋意大发。从今天起，红绪和辘轳就是高中生了，茧良问起两人的同居现状，红绪满脸通红。在一次任务中，辘轳等人在祸野遇到了激萌小萝莉，双星“夫妇”终于有孩子了。

辘轳和红绪给女孩取名小枝，辘轳、红绪、萤良在上学途中商量着小枝的事，就在此时瘴气笼罩街道，污秽随后也出现了。辘轳和红绪与其战斗，萤良跑回基地报信，清弦称这是结界破洞龙黑点导致的，于是一行人带着小枝赶往龙黑点，支援辘轳和红绪。辘轳等人在这里与自带BGM的婆娑罗珠州相遇，珠州对小枝很感兴趣。

全国各地都出现了龙黑点，双星带着女儿小枝，坐上式神自动挡房车，一家三口开始远征直奔信州。 由于悠斗的关系，红绪被其他阴阳师排挤，护妻狂魔辘轳上线。特别部队的队长雾雾峰清水对双星十分八卦，还占卜出两人已经有孩子了。隔天，作战正式开始，新的婆娑罗出现。

辘轳、红绪、小枝前往下一个龙黑点，这次的目的地是游乐场。小枝没去过游乐场，辘轳告诉她游乐场有很多亮晶晶的美丽事物，这让小枝对那里充满期待。然而这里的游乐场被瘴气坏绕一片阴暗，此时狮子模样的污秽出现，与小枝相遇。没想到污秽也是有感情的，他只是为了寻找美丽的东西而来。

巨型龙黑点出现在爱知县的棒球场，双星一家人赶往爱知县，半路遭遇婆娑罗山门。十二天降的勾陈的五百藏鸣海与天空的胜神柯狄丽娅出手相助，几人决定先撤退。这里被不寻常的瘴气和几乎淹没地面的污秽群包围，难以到达棒球场，他们商量对策时，山门化身巨型“牛魔王”袭来。

在祸野，婆娑罗双胞胎千千石与百道正在吸收污秽的力量，打开龙黑点的幕后黑手暗无现身，命千千石与百道阻拦双星。轱辘与红绪遇袭，双方展开激战，双星明显不敌婆娑罗双胞胎，还被对方用蜘蛛丝裹成了粽子。小枝不顾安危挡在双星身前，竟削弱了婆娑罗的力量。就在千千石与百道准备对小枝下杀手时，十二天将的青龙、玄武、太裳赶来救援。

双星一家三口前往京都，与此同时在星火寮，阴阳师们忙着消灭污秽，新手萤良时常拖后腿，幸好有爸爸清弦相助。十二天将的“朱雀”土门来到星火寮，还被不知情的萤良看个精光，这意外的初次见面让两人尴尬不已。萤良深感自己实力不足，某天练习时她巧遇土门，土门答应帮她练习。

有马和昴找到了彻底封印龙黑点的对策，这个计划需要双星的协助。清弦打电话通知轱辘，熊野出现超大龙黑点，于是双星赶往熊野。轱辘和红绪深入瘴气森林，遭遇婆娑罗鬼无里的“热烈欢迎”。双星陷入生死危机，察觉危险的小枝闯入战斗，再次用神秘之力拯救双星。小枝成了鬼无里的目标，十二天降的最强者“贵人”天马登场援助。

许久未回到故乡京都的红绪，期待带辘轳和小枝到自己熟悉的地方玩。此时得知有方法可以完全阻止龙黑点的出现，于是两人带着小枝前往阴阳连。另一方面，认为计划受到阻碍的暗无，打算除去有马，却反而被有马追赶进祸野。

阻隔现世与祸野的大树天御柱，因树枝折断而导致结界不安定。为了阻止龙黑点继续出现，必须让折断的树枝回归原位。就在此时京都的天空出现巨大龙黑点，大量污秽进入现世。分散各地的十二天将陆续回京都，辘轳与红绪也下定决心要保护重要的东西。

专业式神黄粉自红绪幼年起开始侍奉，守护着主人成长。黄粉一边回忆着龙黑点事件的种种，一边回忆起初次与红绪见面的情景。当时的红绪因为目睹双亲遭污秽杀害而封闭心房。黄粉为了建立与主人的信赖关系用尽办法，但红绪却不为所动……

长久以来与婆娑罗陷入苦战的辘轳，体验到十二天将的高深实力，认为自己必须变得比现在还要强才行。为了向前迈进，辘轳决定正视深藏在心中的疑问，于是与红绪一起到星火寮找清弦。而清弦对辘轳说出的往事是……

与有马同为土御门家族的御影，代理阴阳头的职位，并且下令召集分散于各地寻找有马的十二天将回京都。御影将神谕下达的信息传达给十二天将。另一方面，暗无对于计划如预期般进行感到满足，并且着手准备下一阶段的计划。

拥有十二天将大阴称号的膳所美玖，与六合蹉跎樱的父亲曾是并肩作战的伙伴。但他却在樱幼年时遭婆娑罗--师所杀害。现在美玖与樱共同的敌人师出现了，美玖与樱打算借此机会报仇。

学校流传着花园树上钉有两个人偶的谣言，以转学生潜入学校的士门和辘轳等人开始调查。他们发现树上留有咒力的痕迹，但辘轳和红绪却突然移动到另一个地方，就在此时过去曾对战的婆娑罗千石出现在眼前。

学校不知何时布满了咒力的线，学生们全变成受千石摆布的人偶。无法轻易攻击的辘轳等人，只能暂时离开。凭着茧良的机智，发现了摆脱千石控制的方式，但要解救所有人并非易事，因此士门只好使出起死回生的一招……。

某天辘轳收到一封情书。在茧良的建议下，辘轳去见了写情书的女孩。另一方面，龙黑点事件虽然落幕，全国各地的阴阳师却相继失踪，阴阳连本部发现更严重的事态，为了阻止事态恶化，御影便下达指示给紧急集合的十二天将。

在被孤立的鸣神町出现巨大污秽。暗无突然现身在焦急的辘轳与红绪眼前。暗无表示如果不让污秽储存的咒力消失，巨大污秽就会不断再生。为了解救明神町，辘轳、红绪和星火寮的伙伴一起奋战。另一方面与婆娑罗山门对决的水度坂勘久郎，也呼唤伙伴云林院宪刚前来支持。

辘轳与红绪负责对付巨大污秽，茧良和清弦则是负责破坏储存咒力的球根。然而暗无却带着茧良的妈妈出现。茧良从暗无口中得知清弦不为人知的过去。

为了解决巨大污秽，不断使出共振的辘轳和红绪陷入苦战。另一方面，为解决鸣神町危机的十二天将，为了祓除接连出现的污秽而动弹不得。眼看大限将至，连十二天将也开始感到焦虑……。

由于十二天将的努力，总算让鸣神町免于最糟的事态。此时，暗无却出现在辘轳与红绪眼前。两人为追逐暗无而进入祸野的最底部。两人见到了消失已久的悠斗。

辘轳和红绪再次与悠斗对决。两人默契十足连续使出各种招式，却无法打倒悠斗。得到更强大力量的悠斗，将红绪关进结界。愤怒的辘轳的身体突然出现了变化。

有马说明安倍晴明的千年计划。晴明认为人类的祸心为世界带来灾难。来自人类祸心的阴之气不断扩增化为实体，于是晴明利用咒术制造出异界，并在异界种下天御柱，封闭阴之气。然而阴之气不断扩张形成祸野，晴明为对付祸野所做的安排是……

红绪因伤在家休养，却对辘轳在战斗中发生的异变，还有悠斗说的话十分在意。另一方面，辘轳开始思考自己出生的使命，最后做出了一个决定。各自抱着烦恼的红绪与辘轳，两人所做出的结论是……

拥有庞大力量的悠斗对阴阳连与现世构成严重威胁。然而在与暗无等婆娑罗大战过后，阴阳连陷入毁灭状态，唯一能与悠斗抗衡的阴阳师只剩下辘轳一人。辘轳为了守护身边珍惜的人，决定独自与悠斗决一死战。

辘轳与悠斗的对决依旧没有分出高下。两人各自发挥极限持续对战，然而超越极限的力量也逐渐侵蚀两人的心与身体。在激烈战斗中，辘轳数度差点被庞大的力量吞噬……

由阴阳连祖师安倍晴明创造的破星王突然现身于千年后的现世。目睹这一幕的红绪怀着不安的心情，与黄粉一同来到破星王出现的地方。而阴阳头代理御影却在此时出现。御影表示需要红绪的力量，而红绪为了解救辘轳做出了某个决定。

被红绪解救的辘轳，看到自己豁出性命守护的现世完全变了样，因而感到不知所措。而这一切都在安倍晴明的计划中。为了让世界恢复原貌，从死亡深渊生还的有马与辘轳，以及少数阴阳师们，将一起抵抗安倍的恐怖计划。

为了阻止晴明复活执行千年前立下的计划，辘轳急着赶去找红绪。而阴阳头有马也豁出性命阻挡晴明。两人决战中，突然出现不速之客。

辘轳与红绪虽然再次立誓奋战，但晴明的计划已走到最后阶段。眼看无能为力的两人就要放弃，此时小枝出现了。小枝说的话，还有一路走来遇见的那些人的心意，打动了双星，两人重新拿出力量面对晴明。双星之阴阳师VS最强阴阳师的结局是…