月岛仁兵卫怀着对虫奉行所的向往来到了江户。迷路的仁兵卫得到了果子屋的阿春的接待，两人在前往虫奉行所的路上遇到了伏击人类的蜘蛛，仁兵卫将其击退。后来蜘蛛趁人不备劫走了小春。仁兵卫和虫奉行所的三人救出了小春，众人将巢穴中的蜘蛛一扫而空之后遇到了巨形蜘蛛。无涯先生出现消灭了怪兽，仁兵卫的能力被大家所认可并加入了虫奉行所。

仁兵卫的目标是超越父亲。晨会上松之原向仁兵卫解释了虫奉行所的由来，同时也告诉他一年来加入虫奉行所的新人都没能坚持下去，仁兵卫被要求一个月内不能拔刀。仁兵卫和火钵在巡逻时交流了过去的经历，仁兵卫对于无涯先生也有了更多的了解。两人在河边发现了被袭击的人类和动物，随后巨大的青鬼蜻蜓出现了。仁兵卫在战斗中救了火钵一命，两人合力消灭了怪兽蜻蜓。

仁兵卫想要拜恋川春菊为师学习刀法。两人一同上届巡逻时遇到了声讨春菊的行人，原来最近出现了刀法强的窃贼。当晚仁兵卫遇到了出现在劫案现场的春菊，为了给春菊洗脱罪名，仁兵卫帮助春菊越狱，两人准备寻找真凶。松之原向虫奉行大人汇报了春菊的生平。仁兵卫二人在摆脱警卫追击时遇到了袭来的大刀螳螂，两人合力消灭了怪物，原来怪物就是劫案的真凶。

仁兵卫等人合力消灭了进攻街道的虫子后，一乃谷因为不满其余人的表现而脱离队伍。晚上，一乃谷却因为害怕蜈蚣而被仁兵卫发现。为了不让别人发现他软弱的一面仁兵卫帮一乃谷保守了这个秘密，同时为了克服这个弱点两人进行了针对虫子的特训。次日众人在街道上遇到了巨大的蜈蚣虫子，一乃谷为了消灭怪兽保护街道克服了自己心中的恐惧，协助众人消灭了蜈蚣怪兽。

无涯先生指明要仁兵卫陪同自己前去完成任务。两人来到了任务指明的地点，接受了委托后两人查看了虫子袭击的场所。仁兵卫消灭了一只虫子后众人遇到了大量的大人蚤，无涯出手将其全部消灭。为了消灭出现在两个地方的成年虫子两人兵分两路。无涯将虫子全部消灭后赶到了仁兵卫处，他被仁兵卫顽强的精神所感动。任务完成后两人回到了虫奉行所。

潜入虫奉行所的面具男被仁兵卫和火钵制住，仁兵卫将其带到了松之原处进行问话。原来他是为了获取虫类的知识而来，被揭下面具后长福丸露出了绝美的面容。仁兵卫送长福丸回家时遇到了袭击人类的夜深蚊，长福丸用艾蒿的烟驱逐了夜深蚊，仁兵卫趁机消灭了怪兽。众人为了庆祝大醉一场，长福丸趁机潜入，发现了一张秘密的图卷。松之原要求他保密，否则就要揭穿他的身份。

富士山附近出现了神秘的巨形虫类。江户城中，虫奉行所的准备去观看花火。巨形的独角仙虫类袭击了江户城，除了仁兵卫之外的三人击退了怪兽的第一波攻击后准备疏散群众，无涯单独前往讨伐虫类。此时仁兵卫也在虫奉行所中遇到了神秘的银发少女。无涯经过一番苦战击退了巨虫，仁兵卫和神秘少女也找到了合适的观赏地点观赏烟花，少女为了感谢仁兵卫送给了他自己的铃铛。

虫狩的成员打算通过虫奉行所打听虫奉行所在的“离”的位置。此时在江户的仁兵卫在休息时路遇了伪装成受伤少女的虫狩成员蜜月，蜜月想要通过诱惑仁兵卫探出虫奉行所的情报。没有成功的蜜月绑架了阿春威胁仁兵卫，即使如此也没有探出情报的蜜月和仁兵卫在地底大战一场。最后仁兵卫带着阿春在虫奉行所等人的帮助下逃出了生天。

虫狩一行人发现了虫奉行的所在之处并前往进行复仇。为了保护虫奉行大人虫奉行所的众人全军出动前往八丈岛。在海上，众人遇到了末那蚤的袭击。春菊和末那蚤大战一场之后胜利。众人分开后逐个登岛，仁兵卫和火钵在飞行时被虫狩击落。仁兵卫见到了虫奉行，虫奉行与赶来的虫狩进行了战斗，剩余的春菊等人也与虫狩开始了遭遇战。仁兵卫拼命的保护着虫奉行。

春菊受到虫狩挑拨对无涯拔刀相向，两人开始了鏖战。仁兵卫仍然在保护虫奉行，但仁兵卫很快被虫狩所打倒。另外一边无涯为了化解春菊的愤怒故意不还手使得春菊明白了自己不是他的仇人。虫奉行因为仁兵卫的伤而愤怒，变身成为黑凤蝶将虫狩三人击退，但虫狩使用特殊武器将其打回原形。无涯等人赶到后救出了虫奉行和仁兵卫，但是两人撤退时遭到了伏击。

吴亚等人与虫狩战斗拖延时间，虫奉行独自带着仁兵卫逃跑。两人遇到了追来的苍愿，危急时刻重伤的仁兵卫却站了出来，面貌大变的仁兵卫实力暴增，轻易便将苍愿斩杀。觉醒的仁兵卫和春菊等人几回合后变得敌我不分。将三名虫狩制伏后仁兵卫进入了暴走状态，对所有人进行无差别攻击，多亏了虫奉行的召唤仁兵卫才恢复了理智。虫狩等人最终无功而返。

守备组损伤惨重，返回江户的虫奉行组赶来助阵。仁兵卫及时赶到救下了危机之中的阿春，随后仁兵卫也和他的父亲相会。众人清除了怪物后举行了宴会，为了调差仁兵卫变身的真相，大家没有告诉他事情的经过。仁兵卫决定跟随父亲进行修行。父亲向仁兵卫传授了富岳三十六剑，之后仁兵卫终于学会了富岳铁锤击。为了保护仁兵卫，虫奉行并没有告诉他事情的真相。

瓦板屋的王牌阿园为了打探仁兵卫的消息，来到了虫奉行所众人常来的女浴室。她先向阿春打探了仁兵卫初到江户的经历，随后又向虫奉行所的火钵问询了她和仁兵卫接触的经过。此时在虫奉行所中，虫奉行也回想起了仁兵卫和自己的过往。阿园收集好资料后将之制成了瓦板。

神秘人出现在了江户并开始打探虫奉行所的所在。春菊等人全都借口休息不见踪影，为此虫奉行所购置了一批大炮作为防御。江户突然出现的神秘人开始大开杀戒，武家组的众人开始防御。众人用大炮击碎了神秘人的外壳，但是却奈何不了神秘人。此时仁兵卫赶来救援，修行完毕的仁兵卫击退了怪物却被怪物的分身术所克制，及时赶来的春菊等人发现了敌人的弱点并消灭了怪物。

虫人大军逐渐向江户进军，江户众人只能寄托希望在虫奉行身上。尽管虫奉行已经失去了能力，在随后与长福丸的接触中，两人交换了关于仁兵卫的情报。此时休假结束的众人聚在一起听仁兵卫的父亲讲述了过去在江户和仁兵卫母亲相遇的故事。当晚虫人的尸体被另一名虫人偷偷带走并销毁，虫奉行也为了夺回自己的力量而决定前往纪洲。

纪洲的藩主得到了公主即将来到纪洲的消息。此时真田幸村化身虫人带领虫人军队也来到了纪洲，他要求藩主为他的军队打造一艘大船。仁兵卫三人在前往纪洲的路上越走越远，守忠相大冈一路上给了仁兵卫许多提点。三人在路上遇到了真田十杰虫之一，在虫奉行的许可下仁兵卫和大冈合力将其击退。此时真田幸村胁迫藩主发出了针对三人的通缉令。

藩主对纪洲全体民众发出了对于仁兵卫等三人的通缉令，在真田幸村的武力胁迫下平民们开始了对三人的追查。仁兵卫等人很快在村庄中受到了村民的围攻，三人消灭了来袭的山贼后被村民抓捕。随后虫人到来了村庄并劫持了一名少女，仁兵卫奋起直上与虫人开始了战斗。最终在仁兵卫和大冈的合力之下怪物被消灭，三人也终于取得了村民的信任。

纪洲藩主为真田幸村所造的大船已经快要完工，仁兵卫三人也和火钵等人见了面，火钵姐妹终于相会。众人与当地的领主会面后决定合作潜入纪洲。当晚虫奉行和仁兵卫在河边闲聊，虫奉行对于仁兵卫的好感越发加深。次日大船终于完工，众人也制定好了作战计划。虫人们背信弃义决定杀光全部纪洲民众，仁兵卫等人迅速前来救援。

仁兵卫等人为了拯救纪洲的百姓，正面出现在了真田幸村率领的虫人大军面前。真田幸村派出了手下的十杰虫出战，随后仁兵卫和众人走散后遇到了十杰虫中的根津甚八。其余人也遇到了其他的敌人。仁兵卫的敌人在落了下风之后突然变身成为人形，危急时刻仁兵卫想起了山岚的奥义，并以此招击败了对手。仁兵卫继续启程寻找同伴，却发现火钵被另外的十杰虫制服了。

困住火钵的是十杰虫之一雾隐才藏，他杀害师父并夺走封存卷轴。雾隐才藏使用幻术迷惑火钵和仁兵卫，还制造出火钵爷爷的幻像，但被火钵识破，原来这种叫蝴蝶之梦的幻术，是一种可以令人沉湎于梦境的禁术，在接下来的战斗中，火钵发现雾隐才藏是通过振翅发出声音让人进入催眠状态，发现这个弱点后火钵和仁兵卫二人合力打败雾隐才藏，可实际上他们打败的只是影子，真正的雾隐才藏混在公主身边。

仁兵卫和火钵和恋川他们会后，十杰虫之一的兄弟二人组，三好清海入道和三好伊三入道阻住去路，春菊前去对战，可二人是蟑螂不论恋川砍杀几次他们都能再生，并且在这二对一的战斗中，无暇应对两只的春菊一直处于下风。兄弟两人蜕皮成人型后，再生能力是之前的的五倍，春菊更是力不从心，但春菊不能原谅蟑螂兄弟对人命的不尊重，他使出慈合斩，一招便将他们斩成碎末不能再生。

在岔路口上大家兵分两路，仁兵卫和天间一组，二人遇到了十杰虫之一的穴山小介，天间操纵末吉和为吉攻击穴山小介，虽然攻击力很强但未能伤敌人毫发，之后穴山小介对天间发动反击，将天间打的伤痕累累，就要遭受最后一击时，天间想让父母看到自己努力的样子的意愿越来越强，他操纵式神合体，还没来得及蜕皮的穴山小介就被合体式神打飞。

到达常市之井后，无涯识破才藏的身份，两人打斗时闯入了由利镰之介和笕十藏为仁兵卫等人设置的结界中，这使仁兵卫得知了打破结界的方法，他和大冈忠相冲出结界，而春菊、火钵和天间则留在结界中继续和敌人周旋，大冈让仁兵卫赶去虫奉行身边，自己只身前去找真田幸村，虽然大冈拼尽全力，可实力悬殊太大，真田幸村毫不费力就将大冈打的一败涂地。

无涯看破才藏的幻术，趁他攻击力最弱的时候将他抹杀并吸取他的力量。另一边，为给公主争取时间让她入井恢复力量，仁兵卫和真田幸村正面交手，可他根本不是真田幸村的对手，被打入井内后，仁兵卫意外的看到公主的往昔，他用笑容温暖公主让她不再犹豫。从井内出来后，仁兵卫从真田幸村口中得知，公主完全获取力量之时也就是她失去记忆之日。

仁兵卫不能忍受公主失去快乐的记忆，便重返常市之井将公主带出，可真田幸村却不依不饶，即便是无涯出面阻拦难以对付，他以仁兵卫为人质逼迫公主重新返井。而另一边，春菊、火钵和天间三人与利镰之介和笕十藏陷入苦战时，小鸟打破僵局将这两个虫人一招击毙，当虫奉行所的所有人都赶到井边，决心保护已变身蝴蝶的公主时，仁兵卫却被公主从背后袭击。

真田幸村要带失忆的公主回大阪遭到虫奉行所众人的阻拦，打斗中无涯被虫缠身，千钧一发之刻，仁兵卫力量觉醒，他帮无涯解围后，渐渐靠近公主将她体内的毒素全部吸取出来，期间，公主的记忆慢慢恢复，她想起了仁兵卫，想起了保护纪州人民的使命，而深受重伤仁兵卫依旧抱着至死要赢信念，用月岛流剑术打倒真田幸村。保护纪州的使命完成，虫奉行所一行人乘船返回江户。