从异世界突然出现的异形敌人“塞壬”。本应团结起来击退外敌的人类，但由于理念的不同分裂成了两个阵营。其中之一，被分配到碧蓝航线新基地的拉菲和标枪，遇到了身披斗篷的神秘少女绫波。那是新战争的预兆。

击退重樱攻击的碧蓝航线基地。总算回到基地的标枪等人，无法忘记绫波的事情。就在这时，企业知道了正在航海中的妹妹大黄蜂她们受到了袭击，不顾自己的伤势准备去救援。

救企业与危难之间的“女仆”贝尔法斯特。她受女王伊丽莎白之令监视企业。另一方面，拉菲她们将正在为这场战斗而苦恼的标枪带到了海边。看到了穿着泳衣享受的少女们的企业，向贝尔法斯特说出了自己的心情

回到基地的重樱舰队的一行人，绫波和瑞鹤也再次回到她们的同伴身边。其中，为了调查重樱所持有的黑色的心智魔方，作为皇家的间谍潜入调查中的谢菲尔德和爱丁堡，在基地深部亲眼目睹了赤城与塞壬的密谈。

逃出重樱基地的谢菲尔德与爱丁堡，与趁乱而来的明石一起躲在废墟岛上。企业和贝尔法斯特等碧蓝航线组织的救援部队也到达了，海域处于一触即发的状态。

碧蓝航线司令部意识到赤色中轴和塞壬之间存在联系。在紧急分析的途中，黑色的心智魔方不知为何对企业产生了反应。另一方面、结伴前往大浴场的碧蓝航线的少女们，貌似很在意独角兽……

两阵营之间爆发了大规模的战斗。白鹰和皇家联合舰队在暴风雨中，被迫在塞壬制造的黑暗界域作战。在激烈的争斗中，企业再次与赤城和加贺激战。

激烈的战斗后，企业和赤城下落不明。在持续搜寻的过程中，黑暗界域空间大乱，两个阵营被强迫撤战。绫波挺身而出保护重樱，拉菲和标枪打算救她出来。另一方面，到目前为止一直静观事态的塞壬，正准备真正行动起来。

绫波作为俘虏被带到了碧蓝航线。拉菲和标枪成为了绫波的监视者。决定与拉菲和标枪两人一起围绕基地游走的绫波，被少女们温柔地迎接。另一方面，企业还没从战斗的打击中恢复过来。

围绕大蛇计划的讨论，重樱内部的意见激烈对立。在夜樱下加贺一个人回忆着赤城与天城的过去。另一方面，被神秘恶梦折磨的企业，在幻想中面对天城和类似于自己的神秘存在对峙着。

终于现身的塞壬的超巨大舰船·大蛇。在甲板上加贺竟然遇到了赤城。为了阻止塞壬而前进的企业一行人碧蓝航线，前往营救加贺的赤色中轴，以及为了帮助大家而超越阵营行动的人们。各自的想法交错着，最后的决战开始。

拥有超越人类智慧力量的战舰大蛇。与大蛇对抗的企业遭受了爆炸的牵连。另一方面，绫波、拉菲、标枪与知道自己被塞壬操纵后变得自暴自弃的加贺对峙。在战斗走向最终局面的过程中，少女们找到了自己战斗的答案。