在修道院长大的15岁少年奥村燐正当双胞胎弟弟．雪男确定进入名校正十字学园就读的同时，为自己的出路苦恼不已；次日，燐在养父狮郎的目送下前去面试打工，却和在店内作乱的恶魔正面相接！引起骚动，面试再度失败的燐陷入低潮，此时昨晚互殴的不良少年白鸟又找上门来，被恶魔附身的白鸟的威胁向燐步步进逼，蓝色的火焰居然从燐的体内喷涌而出…！

被养父狮郎告知自己其实是魔神与人类生下的儿子，燐一时乱了方寸；同时恶魔们群起直捣教会，狮郎将降魔剑交付给燐，嘱咐“绝对不可拔剑出鞘”并将他藏匿于修道院地窖内。窖外，化身巨大恶魔的白鸟与驱魔师们正展开激烈的交战！治退群魔结束战斗的狮郎，却因爱子燐一时一句气话“不要再在我面前睑X一副父亲的样子!”受到精神打击，被强大的恶魔趁隙而入…！

决心成为驱魔师的燐受狮郎好友自居的谜样男子．梅菲斯特安排，和雪男同时成为正十字学园的新生；见识了如要塞壮观的校舍，雪男作为新生代表的致词，燐在新环境里处处是惊奇。梅菲斯特严密交代燐“魔神之子一事必须保密”，并安排他进入驱魔师的学校“驱魔塾”就读，班上的同学皆为各拥特色的奇人，然而最令燐吃惊的是，眼前的讲师居然是双胞胎弟弟雪男！

和有要务在身的雪男同行，燐来到驱魔师用品店“驱魔屋”，遇见了双脚不能行走的少女．诗绘美在继承自过世外祖母的花园里照料花草，此时雪男现身视察诗绘美的双脚，发现魔障痕迹并推论恶魔就在花园里！然而诗绘美因为对外祖母的一份遗物不愿离开花园，见此感同身受的燐彷佛在诗绘美身上看到了自己…

见燐在驱魔塾上课中打瞌睡的模样，认真努力的优等生胜吕龙士非常看不惯，原来立志成为驱魔师以振兴家中寺庙，非常正经的龙士怎么也无法忍受没有自律心的燐同处一室，同为个性冲动易起纷争的两人果然正面爆发冲突！体育课中以恶魔做为试胆竞赛以分高下的两人将会…!?

学校生活中燐最大的苦恼便是吃饭，因为梅菲斯特只发放一张两千圆大钞作为一个月生活费，根本不足负担贵族学校正十字学园的高档学生餐。燐因而接受雪男建议，开始自行下厨，想不到前一晚预做的便当第二天居然凭空消失了！原来宿舍厨房里本由梅菲斯特的使魔担任大厨，触怒了使魔的燐只好和它展开一场炽热的料理对决…！

想要克服怕生性格并悄悄立下“要交到朋友”决心的诗绘美，一心想和出云说上话却连连失败，在课堂中崭露手骑士才能，诗绘美终于鼓起勇气向同为手骑士志愿的出云表露结交之心，但是反遭轻视她的出云当作跑腿小妹看待；燐和同学们在男子宿舍举办的冲刺营，没想到居然有意料之外的恶魔前来袭击…！

因没能及时救助受到魔障的好友朴而陷入低潮，满腹负面情绪的出云和胜吕爆发冲突！然而两人的争执却连累全班同学，害大家被叫去举行反省大会—长时间跪坐并膝盖上低等恶魔啭石；就在此时发生停电，前几天遭燐击退的食尸人居然再度来袭！为了引开敌人，燐只身脱队跑开，胜吕等人则为了守护同伴决心以咏唱术应战的同时，因日前表现失常而丧失信心的出云会…！

燐一行人并肩作战，好不容易克服重重难关，想不到梅菲斯特和驱魔塾的教师们居然连袂现身！原来此次冲刺营其实是全驱魔塾上下联合起来检验后补生(Esquire)资格的测验，连恶魔来袭也是刻意安排的；全班同学一时陷入了迷惑之中，但雪男更感疑惑的是，负责袭击的讲师依格尔．涅高斯对燐的一股敌意是从何而来?而驱魔塾全体同学究竟能不能顺利通过考验，升上后补生呢?

和伙伴们一起升格成为候补生并课业繁重的燐非常不耐凡的此时，雪男收到紧急除魔任务，要求将凶暴化的骑士团使魔猫又(Cait Sith)予以处置。然而这只本属于狮郎的使魔猫又其实是因为得知主人死讯而大受刺激才化出原形，看出它和自己一样心情的燐于是拜托雪男让他前去说服猫又…

暑假来到海边劳动，不知为何到了海边民宿家里帮忙的燐、志摩和出云三人在当地认识了少年洋平，听闻了深海恶魔的种种传说，也知晓了洋平为了父亲葬身大海而计画向深海恶魔复仇，于是三人决定要监视洋平的行动藉此保护他；正在此时，海面上发生异变，化身巨大的鱿鱼怪物“挪威海怪”居然现身了！

候补生们收到任务，目的是到游乐园搜索连续被民众目击的幽灵，抽到和诗绘美同组行动，燐沉浸在有如约会的心跳加速气氛时，幽灵男孩突然出现，燐正要抓住幽灵时却又被他跑了！正当情况变得好比真正的“抓鬼”捉迷藏时，“地王”亚麦依蒙现身在落单的燐面前并夺走降魔剑，被激怒的燐为了抢回俱利加罗，居然渐渐被魔神之焰压过了自我…！

燐和亚麦依蒙的过招因雾隐修罗出手干预而中断，雾隐表明自己的身分是梵蒂冈总部派来混入驱魔塾以调查骑士团内部的监察官，修罗将燐带到地下基地，除了告知他自己从前是狮郎的弟子以外，也直言不讳梵蒂冈下令排除与撒旦相关之物。眼见修罗压倒性的魔剑招式步步进逼，陷入危机中的燐因为自己的存在让狮郎遭雾隐否定，胸中燃起了一股强烈的决心!!

结束一学期的课程，正十字学园迎接了暑假的到来；但是作为驱魔师候补生的燐一行人必须参加长达三天的森林过夜实战训练课程，在修罗的领队之下前往学园森林。半数学生因为露营气氛而大为兴奋，尤其是从未参与过学校活动的燐更是开心不已！等到日落时实战训练终于开始，没想到…规则居然是你争我夺的淘汰大混战!?

胜吕提案的通力合作策略奏效，实战训练的成果即将要到手，但化身巨蛾的恶魔虫豸突然出现并对一时大意的燐发动攻击!! 胜吕无视燐开口要大家先逃，冒着众人危险搭救他并激动大骂“不要忘了你身边还有很多同伴”！这份互相关照的队友情谊在燐的心里化作一股洋溢的暖意，一行人平安回到营地，没想到一直监视着燐的亚麦依蒙就在此时突然发动奇袭!!

在和亚麦依蒙热战之际遭魔神之焰吞没了意识，燐化身为凶暴恶魔！用尽气力而终于踩住煞车不再发狂的燐，当场遭到现任圣骑士(Paladin)安洁尔逮捕，梅菲斯特被带上法庭讯问为何隐瞒魔神撒旦之子--燐的存在，燐也被带到正十字骑士团最高顾问三贤者的面前，真实身分曝光而面临四面楚歌之境…此时在学园中胜吕检视了雪男保管的降魔剑俱利加罗，发现一件惊人之事！

在历经长时间的惩戒讯问的法庭中，受到梅菲斯特一句“奥村燐可是能和魔神撒旦与之抗衡的武器”影响，骑士团难以决定燐的去留的此时，欲和燐再战的亚麦依蒙居然闯入了法庭！修罗和安洁尔虽然努力对抗，在地王强力进攻之下而陷入苦战！梅菲斯特看穿了因危机而有所动摇的三贤者，于是进言“解放奥村燐并令他击退亚麦依蒙吧”；得到三贤者的首肯，手持已修复完成的降魔剑的胜吕等人于是长驱直入宗教法庭！

在持续努力培养魔神之焰控制能力修业的燐的面前，化身巨大怪鸟的中等以上恶魔飓风现身了！虽然在雪男协助下暂时击退了它，但为了揪出飓风的入侵途径，出动了全驱魔塾上下所有的人去调查，就在忙着调查中的胜吕等人面前，被燐追得没办法的子猫丸发出惊呼并朝他们求助；燐虽想说子猫丸身上有恶魔附身，但胜吕等人都看不见恶魔存在，误以为燐是针对子猫丸发动的攻击，于是对燐产生了一股敌意…！

志摩的生日占卜在驱魔塾中掀起一片热烈气氛的同时，发现出云的生日在即的塾生们决定偷偷瞒着出云替她举办惊喜的生日派对！在擅长分配工作的胜吕指示下，燐和子猫丸负责做蛋糕，诗绘美和胜吕负责布置教室，而志摩负责调查生日礼物要送什么好，派对的准备工作顺利不已地进行着；但对于同伴的心思浑然不知的出云，却以为大家都在避开她而变得郁闷不已…

燐和雪男从小住到大的南十字男子修道院，居然遭到谜样人士袭击！戴着面具的刺客攻击了等同两人”之谜样留言逃离现场，见状怒不可遏的燐为了追踪敌人马上冲了出去，循迹追到了人却因为刺客的谜样蜘蛛丝而陷入苦战；后续追上的雪男更上前助燐一臂之力，没想到却被刺客给跑了！不死心的雪男只身继续追击敌人，好不容易追到的人居然是…!?

虽然被攻击者一时脱逃，修道院攻击事件总算是告一段落；一位名唤恩斯特的老人出现在雪男的面前，告诉他不只是关于雪男和燐身世后的秘密，还有梵蒂冈曾对他们的母亲作了什么好事…，惊愕之余的雪男于是对骑士团开始产生了猜疑之心；另一方面，在诗绘美家的驱魔用品店的庭园里，修道院的攻击者居然在此现身还迷了路…！

近来自修道院遭到不明人士攻击开始的一串事端，正十字学园理事长梅菲斯特遭到解职，随着骑士团最高领导地位的三贤者遭遇人事异动，恩斯特成为新任教宗，新任命的日本分部部长兼现任圣骑士雪男现身在众人面前!? 率领这群全新的人马，恩斯特发动全面扫荡恶魔的大型行动！召集驱魔塾全员展开史上最具规模的恶魔狩猎行动，但是这场作战行动的内幕之下，其实隐藏着某个真正的目的…

新任教宗椰斯特意图使用魔神撒旦之子燐的血召唤出通往虚无界的通道“虚无界之门”，见燐失血过多虚弱不已的模样，护兄心切的雪男于是提出要代替哥哥放血；利用燐与雪男两人的恶魔之血，虚无界终于对人界敞开大门！见状而大喜过望的恩斯特，原来是打着将终极兵器弥赛亚投入虚无界，藉此将虚无界整体以及所有恶魔全数毁灭的如意算盘!! 雪男眼睁睁看着弥赛亚投入虚无界之门内，虚无界陷入一片巨大的光芒…

来自虚无界的大量群魔经由虚无界之门而登堂入室，见了正十字学园町的町民便展开攻击！镜头拉回学园的最高部，就在此时燐在胜吕和诗绘美的协助之下终于苏醒，睁开眼看到的就是浑身被魔神撒旦的蓝色火焰所包围，伫立在虚无界之门前的雪男！吃惊不已的燐拔足缓缓走向雪男，越靠近就越感觉雪男的异样…那是一股和杀害养父狮郎的仇敌撒旦一样的邪恶氛围；到底雪男的身上发生了什么事!?

化身为巨大的虚无界之门的魔神撒旦意图吞没整个物质界，并为此将次元裂缝扩张得更大。燐与雪男以及前来相助的修罗与安琪尔一同迎战虚无界之门，但是却因为魔神压倒性的强劲力量而陷入苦战；另一方面，学园内的驱魔师们也被无数恶魔逼得退无可退的同时，胜吕突然想到一个逆转胜的绝佳计策！究竟计策能不能发挥效果? 而燐和雪男为了所爱的伙伴们、为了守护住这个世界，也用尽了身上所有的力气迎战虚无界之门……

剧场版的舞台，是在迎接11年一次的庆典即将到来之前，而在充斥着兴奋及喧嚣的正十字学园町中，为了防止恶魔的入侵，驱魔师们忙着布下结界。另一方面，退治暴走幽灵列车的燐，在执行任务的途中遇上了以少年姿态现身的幼年恶魔‧‧‧‧‧‧。失去的记忆、被解除的封印、充满谜团的过去，记忆（潘朵拉）的箱子将被开启‧‧‧