偶然成为御影社神明大人的女高中生奈奈生，在新学期开始就面临了新的挑战。风神乙比古突然拜访，带来了聚集全国神明的“出云神议”的请帖，但奈奈生只有通过考验才有资格应邀参加。为了帮助巴卫，奈奈生决定接受挑战，好得知御影的下落。没想到乙比古的考验竟是养成式神，奈奈生能顺利通过么？

奈奈生顺利养成小猴子式神“护”，通过考验的她准备参加神议，然而经费紧张，瑞希和巴卫只有一人能够陪同。奈奈生在买车票的途中偶遇神秘黑发男子并遭到神堕袭击，式神护使用退魔结界驱散了神堕。巴卫由于野狐的身份从未参加过出云神议，担心巴卫的奈奈生最终选择与瑞希前去，两人踏上前往出云的旅途。

神议的主宰神大国主说希望让奈奈生前往黄泉的入口“黄泉比良坂”进行侦察。妖怪似乎会盯上警备薄弱的神议时期而破坏境界。而作为会议迟到的惩罚，乙比古也要同行，两人一同前往黄泉比良坂。但入口却被巨大岩石堵住而分成两半！另一方面，被强行要求看家的巴卫认为独自一人正是好机会，于是空着神社就去游玩了……

和雾仁一起落入黄泉之国的奈奈生，被黄泉国主祭神伊邪那美招待到宫殿。伊邪那美说可以让奈奈生离开黄泉之国，但雾仁是死者这件事被看破，他因此被关进了牢里。奈奈生为了救出雾仁，装作已经成为黄泉住民的样子留在了伊邪那美的宫殿。此时巴卫那里得到了奈奈生在黄泉之国下落不明的消息。巴卫立刻前往通往黄泉的入口黄泉比良坂，但……

奈奈生完成任务回到出云，然而巴卫却因变成妖怪之身遭到囚禁。听闻此事的奈奈生十万火急赶到监牢，想让巴卫成为神使好离开这里，但被巴卫拒绝。在瑞希的开导下，巴卫终于明白了自己对奈奈生的心意，主动签订了神使契约。巴卫对奈奈生的态度因为喜欢而变得别扭起来，但奈奈生却以为巴卫讨厌自己……

奈奈生一行人提前离开出云，踏上归家的旅程。奈奈生提出一个人做飞机回家，并在路上遇到了姬美子。姬美子看出奈奈生有心事，于是带着奈奈生去逛街约会。两人一路玩耍，来到了小太郎打工的茶餐厅，看到小太郎与姬美子，奈奈生终于明白了该如何面对巴卫，并在回家的路上，遇见了一只寻找另一只名叫“真寿郎”天狗的小天狗。在另一边，雾仁被名叫夜鸟的妖怪缠上了……

奈奈生偶遇寻找真寿郎大人的小天狗牡丹丸，却没想到真寿郎大人竟然是鞍马。鞍马山被瘴气之云笼罩，牡丹丸前来迎接鞍马回山坐镇，却因劳累过度昏了过去。鞍马、奈奈生、巴卫三人将牡丹丸送回鞍马山，然而被称为“掉队天狗”的鞍马并不受人爱戴。鞍马一行人在山中突然走散，此时鞍马见到了幼时的挚友翠郎！ 

矗立在天狗之里中心的灵木万年樱在僧正坊病倒后便枯萎了，不过奈奈生使用了白符让它重新复活。但偶然在场的二郎却严厉斥责了奈奈生。原来，这天狗之里是禁止女人进入的村落。意想不到地遇到二郎之后，奈奈生逃了回去。当晚，得知鞍马回乡的兄长天狗们来到他所寄居的翠郎家中，并要求鞍马做第四代僧正坊。

奈奈生女扮男装和牡丹丸寻找僧正坊，鞍马假扮土地神和巴卫吸引二郎的注意力。鞍马企图用药酒灌醉二郎，没想到自己却先醉倒了。看出二郎心思的巴卫使用美人计，变装成奈奈生的模样，这让二郎产生了动摇，宫殿里设下的结界也因此破坏。奈奈生和牡丹丸找到了变成石像的僧正坊，除非找到僧正坊的灵魂，否则他是不会醒的

奈奈生用退魔结界把宫殿变成了自己的阵地，就在她急于寻找僧正坊的灵魂时，二郎突然壁咚了她。在二郎的帮助下，奈奈生发现一扇通往地下的门，而这扇门正是天狗不能接近的地方。二郎和奈奈生来到地下，原来这里就是让翠郎受伤的雷兽巢穴，而僧正坊的灵魂就在巢穴下面！

雾仁用黄泉带回来的泥土做出了石板镜，准备取回自己原来的身体；但他的真身被扔在了黄泉的垃圾处理场，本来想取回自己的真身，但是由于雾仁的肉身人受不了火焰山的热度，被夜鸟带了回来；另一方面，奈奈生受到了沼皇女的邀请，来参加她与小太郎的婚礼。巴卫与瑞希要去年神大人的神社，奈奈生也要跟来，当来到入口时，巴卫说要穿过这里才可以；巴卫与瑞希来到出口处还不见奈奈生，就决定去找她。

巴卫和瑞希看到了十二年前的奈奈生，年幼的时候身世坎坷，母亲过世，喜欢赌博的父亲出门了把奈奈生一个人留在了家里，但奈奈生顽强的长大了，瑞希没有看到这些，巴卫试图将奈奈生从过去拯救过来，为了奈奈生能够露出笑容，巴位给了奈奈生想要的东西，带着她去了想去的地方。但是，奈奈生偶尔露出的寂寞的表情让巴卫……