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拥有昔日舰艇之魂的“舰娘”，在她们所集中的镇守府到任的特型驱逐舰吹雪。与室友睦月和夕立一同向第一航空战队的前辈们见习的她，却突然接到命令参加强袭反击战，毫无实战经验的吹雪面对命令也只能硬着头皮上了……
在初次出击中平安返回的吹雪，目睹了在此战中赤城等前辈航空母舰的活跃，立下了总有一天要成为她们的护卫随伴舰的目标。但她现在的熟练程度就连出击都难以做到。所以吹雪便展开了特训，面对吹雪的努力，川内型轻巡姐妹们以自己的方式开始帮助吹雪……
重复进行着演习和特训的吹雪，即将和第三水雷战队一同参加了W岛攻略作战。由于出击而感到紧张不安的吹雪收到了睦月的温柔的鼓励和安慰。睦月告知吹雪，这份温柔和鼓励是她的姐姐如月交给她的。面对睦月，吹雪吐露了自己的心声。在此之后，吹雪、睦月、如月等人参加的W岛攻略作战开始了。
从W岛攻略作战回来的吹雪，面对心情低落的睦月，不知该说些什么才好。就在这时，吹雪和岛风被暂时编入金刚所率领的西南方面舰队参加对深海栖舰的作战。但是在出击前，岛风却不知所踪……
根据提督的指示，舰队要进行再编成。吹雪被编入第五游击部队。 加贺、瑞鹤、金刚、北上、大井……面对众多个性鲜明的队友，吹雪感到困惑不已。之后，对于谁做旗舰，众人展开了激烈的争夺……
一年一度的镇守府咖喱大会即将开始，大会获胜者将会得到接下来一年都采用获胜者食谱的荣誉。面对众多强劲的竞争对手，晓、响、雷、电所组成的第六驱逐队毅然发起挑战。比赛的结果究竟会如何！
MO攻略战在即，吹雪所在的第五游击部队也在紧张准备。但加贺在一次遭遇战中为保护瑞鹤负伤，无法参加MO攻略战。心怀感激与愧疚的翔鹤替代加贺参加攻略战。出征前夕，吹雪却从提督得知了一个令人不安的消息……
结束战斗的吹雪一行人带着受伤的翔鹤来到了前线基地，在那迎接她们的是大和型战列舰大和。在南国的气氛中，吹雪等人难得地放松了一下，在这时，吹雪注意到了大和的忧伤的神情。发现了大和心事的吹雪决心帮助大和……
夕立由于熟练度达到标准的缘故要去工厂接受大规模改造了，吹雪和睦月都为夕立感到高兴。不过改造完之后的夕立却让两人大吃一惊。这时，吹雪收到了来自提督的调令……
得知了提督的本意，吹雪开始以接受大规模改造，成为赤城的护卫舰为目标而开始努力。看着不断勉强自己的吹雪，睦月袒露出了担心的神色。同时，加贺也开始了对于吹雪的考验……
MI作战终于开始了，以提督留下的指示为基准，镇守府各舰队蓄势待发。在准备出击的舰娘中，只有赤城怀有着不祥的预感，为此赤城主动找长门提出了重新更改编队的请求……
在MI决战海域，镇守府各部队最终集结完毕。但是，意想不到的事接连发生，再加上深海栖舰的猛烈进攻，赤城部队穷途末路。然而形势峰回路转，长门率领增援部队感到。镇守府的各路舰队，将对深海栖舰发动最后的总攻。
