一阵共鸣声突然袭击东京！听到那声音的瞬间，东京居民全都昏迷了。人们一醒来，就发现东京被红雾所包围，虽然有人想要逃脱出去，却没人能够平安穿过红雾，东京成了一座陆地的孤岛。无法逃离，化为暗影孤岛的东京！五个月之后，因为唯一个持续昏睡到最后的大学生──神名千寻苏醒，使得凄绝的红莲传说揭开了序幕！

将孤身一人的千寻养育成人的“另一位父亲”，在他眼前化为巨大的怪物“巨怪”。还没有什么战斗经验的千寻，在凶刃将他贯穿的时候，他的眼眸闪耀深红色的光芒，他的体内有什么东西开始觉醒了！双手沾染的鲜血，永远都无法拭去了吗？神秘的美少女──优羽莉出现在苦闷的千寻面前，她所摇响的铃声，将千寻扯进了更为残酷的战斗当中！

血晶武装是将自己的血化为战斗力，能操控血晶武装的只有名为“英血”的被拣选者，而继千寻之后，好友虎铁的英血也觉醒了。化为怪物攻击无辜之人的敌人，到底是什么人？在激烈的战斗中，英血们一一学醒，他们聚集到圣马迪斯教会，在那里，神秘的美少女──铎克丝告诉他们的是……

想拯救世界，请把东京毁掉！铎克丝出人意料的话语，让千寻他们感到非常不知所措。然而，因为命运与自己有关的事物全都毁掉，让千寻感到绝望，因此他不听周围的劝告，将他尚无法完全控制的巨大力量轰向东京！而那时候，正在战斗的千寻和优羽莉突然被关进神秘的异空间。在两名敌人单独相处的情况外，优羽莉却意外地……！

这一切都是你母亲造成的。优羽莉扔下的这一句话，一直在千寻的脑中回响。那和他所失去的，孩提时代的记忆有关吗？而柿原告诉千寻的过去，是一场极为惨痛的悲剧。涂满了鲜血的命运，让千寻感到绝望，而犬树想要找出办法拯救他。然而，他们到底能不能改变命运呢？正当他们以为终于看到些微希望之光的时候，犬树也受到可怕的惨剧袭击！

东京频频发生神秘的虐杀案，而这时犬树却失踪了。千寻他们拼命地在寻找犬，然而他们却得到一个情报，说犬树是叛徒。这使得千寻已经不知道该相信什么了，这时优羽莉出现在他面前，虽然知道彼此是死敌，但是两人却感受到难以言喻的安心感……另一方面，犬树不断地迈向毁灭。为了救他，千寻使用了血晶武器，而两人以死相拼的结果是──！

顺和犬树情同手足，犬树死在千寻手上，顺发誓要报仇。笙子企图成为唯一存活下来的英血，红莲之王。千寻与优羽莉一再巧遇，单独相处。在看不见的地方，每个人都按照自己的想法展开行动。在那当中，千寻做了一个绝望的预知梦，梦见虎铁会死亡……？

想对抗命运，想从命运手中拯救一个接一个死去的同伴。千寻如此希望着，与身为混沌爪牙的优羽莉联手，更进一步提议与镇护国祸，也就是真理惠与椿他们并肩作战，认为不需要毁掉东京，英血们为了存活下来彼此合作，是最好的办法。然而，严苛的命运容不得他如此天真的想法，引导千寻走向了最糟的结局……！

千寻相信优羽莉，优羽莉却背叛了他，镇护国祸也舍弃了他。无论再如何抗拒，千寻梦见的「绝望的预知梦」还是全都实现了，即使如此，他还是不断地挣扎，拼命地想要改变命运。他那模样，让柿原想要重新确认千寻的过去。千寻真的杀了自己的父亲吗？隐藏在遍布鲜血的悲剧背后的真相为何？这时，千寻又做了预知梦，梦见柿原死亡。

AVAL科学财团打算引发第二次大共鸣，而在东京都内一个接一个地设置人工镇石。再这样下去，所有民众都会化为怪物，东京将成为地狱！千寻他们为了阻止此事发生而前往无限剧场，镝木寇克将会在那里举行演奏会。死神的旋律在四周回响，呼唤着末日。在那当中，千寻他们与AVAL科学财团展开全力以赴的一战。他们是否能阻止第二次大共鸣呢？

英血的命运，就是彼此厮杀、迈向灭亡吗？经过一场激烈的生死之战，结果就是敌人和同伴都一一死亡，留下来的唯有像墓碑一样的血晶……然而，存活下来的人，还是必须为了这世界的命运，持续战斗。计划受到阻碍，格拉曼将他一直保留下来的千悠投入作战计划，准备强行打开通往异世界的闸门。而优羽莉夹在父亲格拉曼与千寻之间，她的心绪强烈地动摇，更进一步引发了悲剧。

即使第七颗人工镇石被毁，格拉曼也打算用其他六颗镇石，吸收地脉的能量打开闸门，神名千寻认为自己继承了其他的遗志，所以不愿遵循既定的命运，也不愿放弃，于是他决定和虎铁还有小椿等人前去阻止这一切。但是，他们路上遇到寇克，甚至还有优羽莉的阻拦，千寻能够顺利消除闸门，拯救世界吗？