突如其来的病毒席卷了世界，而不被病毒感染的只有13岁以下的孩子，侥幸活下来的他们却成为了吸血鬼的供体，早已厌倦了家畜般生活的优立志要消灭吸血鬼，而米迦尔则用自己的鲜血从贵族那里默默的支持着同伴们。逃跑的行动早已被巴特利看穿，在米迦尔的舍命掩护下优终于逃了出来，但他又变回到了一个人。

摆脱吸血鬼的囚禁已经是四年前的事情了，但优依旧清楚的记得伙伴们被吸血鬼杀害的场景，听从红莲的安排为了消灭吸血鬼努力至今的优却依旧没能加入吸血鬼歼灭部队。早已厌烦学校生活的优却在筱娅的监视下不得不安分守己，而软弱的与一为了替姐姐报仇也致力于加入部队，在优劝他放弃时吸血鬼袭击了学校。

优觉得既然自己已经加入了吸血鬼歼灭部队，就没必要继续在学校里浪费时间。他向筱娅发牢骚的时候得知吸血鬼歼灭部队的训练已经开始。筱娅向优展示了自己的契约鬼武，使用这样的鬼咒装备就能咒杀吸血鬼。优向筱娅发起了进攻，企图把契约鬼武抢过来。可是优的普通装备完全敌不过鬼咒装备，这也让优见识到了契约鬼武的厉害之处。

约翰四骑士大开杀戒袭击了城市，米迦尔登场迅速的消灭了他们。其他吸血鬼并不欣赏米迦尔的做法，他们觉得米迦尔终究是人类转化而来，不如他们这些生来就是吸血鬼高贵。米迦尔并不在乎他人的说辞，他想起了过去还是人类时候的记忆。米迦尔会变成吸血鬼是因为第三始祖克鲁鲁，这一切都是因为米迦尔不成熟的计划所致…

吸血鬼第三始祖克鲁鲁下令歼灭日本帝鬼军，吸血鬼与人类之战一触即发，而米迦尔一心想要将优救出。另一边，看着躁动不安的优和君月二人，红莲决定对学生们进行测试，最终通过测试的只有优、与一、君月和筱娅四人，红莲同意让优三人挑战“黑鬼”级别的武器，只要战胜鬼就能获得力量，相反，失败了就会成为食人恶鬼，或者被鬼的力量压垮死去。

红莲利用鬼揭开了与一和君月隐藏已久的记忆。与一亲眼看着姐姐保护自己被吸血鬼残忍杀害，自己却无能为力；君月一度想放弃感染了默示录病毒的妹妹；这是他们不堪回首的过去，内心最深处的黑暗。优看破了红莲的伎俩，他毫不畏惧鬼的挑拨，正面向鬼宣战。面对玩弄人类心智于掌心的鬼，优要如何战胜它呢？

优终于获得鬼器“黑鬼”，如愿加入讨伐吸血鬼的歼灭部队。身为队长的筱娅带来新的任务，据说西关方面的吸血鬼在图谋夺回新宿，而月鬼组则需要加固新宿的防线。此时月鬼组迎来了一位新成员，名为三宫三叶的双马尾少女。脾气火爆的三叶与筱娅一见面就大吵起来，这次的任务能顺利进行吗？

月鬼组前往吸血鬼出没的地带，面对数量众多的吸血鬼，筱娅计划在吸血鬼沉睡期间进行奇袭。此时吸血鬼突然出现，优仅凭一人就干掉了对方两人。紧接着，月鬼组遭遇三个吸血鬼贵族，而吸血鬼一早就设下陷阱。三叶落入敌人之手，全员展开营救。歼灭吸血鬼的任务顺利完成，而三叶对优产生了异样的感情……

吸血鬼驾驶飞机攻入新宿，吸血鬼与帝鬼军的战争正式开始。面对吸血鬼轮番的炮火攻击，新宿陷入战乱，优所在的月鬼组加入吸血鬼的讨伐战。在瞭望塔上，红莲发现了费里德和米迦尔的身影，他召集部下前去与其对战。费里德察觉了红莲的视线，而米迦尔还在为四年前的事情自责。

新宿攻防战进入白热化。战况瞬息万变，帝鬼军逐渐被逼入劣势。持有黑鬼装备的优一郎等人也参战，但如同打消他们的希望一般，第七位始祖费里德·巴特利率领的吸血鬼主力部队出动了！在这主力部队当中，也有米迦尔的身影。迎击他们的是吸血鬼歼灭部队月鬼之组红莲队！

米迦尔刺伤红莲，优在未看清对方容貌的情况下，一剑刺穿了米迦尔的胸口。终于重逢的青梅竹马却成为敌人，这让米迦尔和优陷入震惊与混乱当中。红莲等人责问优手下留情的原因，而米迦尔决定将优从人类手中夺回。面对不利局面，红莲下令撤退，费里德拦住了优的去路。优和红莲夹击费里德，费里德击败红莲，米迦尔带着优离开，然而优却放不下同伴们。

独自来到机密研究设施的筱娅找到了红莲，面对筱娅的质问红莲并没有隐瞒的意思，他承认对优做过人体试验，但在人类濒临灭亡的现在筱娅说不出谴责的话语。回到吸血鬼总部的米伽尔还在想着优的事情，现在的他更加痛恨丑陋的人类，而在同伴们的关怀下醒来的优也心系着米迦尔，两人都想尽快将对方解救出来。

身体逐渐小优开始在藏书馆里翻阅书籍尝试寻找将米迦重新变回人类的办法。而之前和米迦的事情引起了帝鬼军柊家高层的注意，柊家高层召来百夜优一郎“测定忠诚度”，柊深夜与柊暮人以早乙女与一和君月士方的生命来威胁优让他变成埋伏在红莲身边的奸细，企图引诱优一郎成为柊暮人的部下。

优心血来潮想召唤阿朱罗丸，但却召唤失败昏倒在地，在恍惚中与阿朱罗丸进行交流。就在优陷入梦境时，筱娅、与一、君月、三叶四人商议后决定将上次大战中的真相告诉优。吸血鬼会议上，“终结的炽天使”具现化一事被费里德告知其他同族，作为负责人的克鲁鲁决定派出主力部队消灭日本帝鬼军。

厨房传来惨叫同时伴随滚滚浓烟，原来是筱娅和三叶在做蛋包饭，君月见状按捺不住，露了一手好厨艺，让大家惊叹不已。另一边，暮人和红莲两个人也在密谋着名古屋决战，虽然表面看起来很和谐但是其实都暗怀鬼胎。

三叶小队驾车私自前往名古屋，途中遭遇众鬼袭击，所幸有惊无险。红莲等人准备与吸血鬼贵族开战，听闻此事的深夜赶来帮忙。集合时间已经过了，三叶等人慌慌张张赶回来，被红莲抓了个正着。红莲暴怒，优站出来背锅，接受了红莲的处罚，没想到红莲的处罚竟是对三叶小队的集体加训。

月鬼组此次的任务是攻击分散在名古屋的八位吸血鬼贵族，筱娅小队和鸣海小队负责除掉第15位始祖卢考勒·威士卡。任务马上就要开始，优的傲慢态度引起了鸣海等人的不满，双方气氛尴尬。作战正式开始，筱娅小队和鸣海小队联手歼灭了卢考勒，红莲陷入苦战，其他小队也伤亡惨重。

吸血鬼贵族克罗里认为此次名古屋袭击事件与上位的吸血鬼有关，有内鬼向人类散布吸血鬼的情报，而他怀疑的对象正是克鲁鲁和费里德。而另一边，筱娅小队和鸣海小队终于等到了执行任务归来的相原小队和红莲小队。红莲小队和筱娅等人负责歼灭贵族解救人质，相原小队留在原地等待其他人会合，就在此时，米迦尔和一众吸血鬼从天而降。

米迦尔带领吸血鬼小队前往市政府寻找优，而另一边的红莲等人正准备袭击吸血鬼贵族克罗里、琪丝、冯三人。与一用箭射向毫无防备的克罗里，然而克罗里实力强劲，这一击非但没有击中目标，还暴露了行迹。红莲和深夜两人作为先头部队杀到了克罗里等人面前，但双方战力相差巨大，两人都身负重伤。

红莲单方面被克罗里吊打，筱娅小队全员营救红莲，却苦于实力不足，无法与对方抗衡。眼看所有人即将遇难，红莲命令全员撤离。深夜听从红莲的安排，要求所有人一齐撤退，优却坚持要一个人去救红莲。无奈之下，深夜使用蛮力将优强行带走，优一气之下吃了两个变身药片。

为了救出红莲，优想要和阿朱罗丸做交易，却被对方告知自己已经死了。阿朱罗丸称优是将死未死之人，是天使让他活下来的，最终阿朱罗丸还是赐予了优力量，他一醒来就飞奔向克罗里一伙。然而优不仅没能救出红莲，还被鬼反噬，关键时刻君月前来救场。米迦尔单独行动，对抗红莲部队，势要夺回优。

深夜带领小队全员撤离，身负重伤的米迦尔抱着优离开，眼看自己体力不支，克鲁鲁的血也被喝完了，米迦尔陷入绝望。优在阿朱罗丸的呼唤下醒来，此时的米迦尔已经丧失理智，吸血的欲望控制了他。最终优决定献身，自愿让米迦尔吸了他的血，而吸过人血的米迦尔也成了真正的吸血鬼。

深夜等人来到机场，却未见撤退用的直升机，指令书上要求他们在此待命，最终大家决定无视上面的命令，前去救援红莲。战场的另一边，红莲被吸血鬼贵族严刑逼供，克罗里看穿了费里德的阴谋。奄奄一息的红莲被鬼附身，克鲁鲁询问红莲柊真昼的下落，而她似乎和柊真昼签订了某个契约。

机场死伤无数，柊暮人不分敌我残杀无辜，红莲背叛深夜等人，也加入屠杀大军。“终结的炽天使”计划终于实施，柊暮人的目的是彻底控制炽天使的实验体，而这个实验体竟是君月的妹妹未来。世界面临毁灭，家人陷入危机，优同样使用天使的力量变身，两大炽天使展开对决。