五年前，大冢村发生神秘的流行病导致灭村。幸存的信乃、庄介、滨路三人被设在邻村外围的教会收养，三人被村人视为不详之人排挤，只有少年健太毫不避讳的仰慕庄介。听到健太说在教会后头的森林里看到信乃，庄介也特别叮嘱他不要进入森林。有一天，信乃与庄介接到帝国教会总部的传唤。同一时间，发生了村中男子在森林失踪的事件……

滨路被四兽神家之一、尾崎家的狐狸带走，为了追回她，信乃与庄介来到帝都。从迎接两人的里见莉芳口中得知不用担心滨路，决定出门观光的信乃，听到谣言说朱雀门出现了吃妖魔的鬼。之後，信乃撞见犬田小文吾与笙月院僧侣‧青兰争论的场面，还意外被小文吾踩在脚下，因此赚到一顿赔罪大餐。同一时间，在笙月院的牢房中，可以见到小文吾被囚禁的大哥‧犬饲现八的身影。

与滨路平安重逢的那晚，信乃告诉庄介，5年前在大冢村救了他们几个的人就是莉芳。隔天，加上要与滨路一起出门在帝都观光的信乃与庄介，又看到小文吾与宪兵发生争执，信乃又一次成了小文吾的肉垫。信乃在小文吾邀请下前往他家的旅馆‧古那屋，并且在那得知小文吾的大哥被笙月院抓走的事。回到四兽神家宅第的信乃与庄介，从莉芳那里接下寻找八颗明珠的任务。

出现在街上追逐信乃的鬼，以及打算猎杀鬼的僧侣‧青兰。从纷争中惊险逃脱的信乃等人在小文吾帮忙下隐匿踪迹，而从鬼变回原本样貌的犬饲现八也在当场。信乃他们被告知，小文吾与现八在3年前的北部人质事件时随部队出动，并遭到食人鬼袭击之後，身体就产生了某种变化。另一方面，渴求强大力量的青兰，盯上了信乃持有的妖刀‧村雨。青兰和手下追到信乃一行所在的住处，却被变身后的现八和小文吾打成重伤，当他正与逃走时，因为滨路被青兰的虫子所伤而生气的尾崎要没有对同父异母的哥哥青兰手下留情。信乃借村雨的力量扑灭了大火，现八也从未婚妻死去的阴影中释怀，并有喜欢上信乃的倾向。

信乃不小心来到和馆却被里见带离，并被告知和馆另有主人不能踏入。信乃从尾崎要口中得知里见是祭司很吃惊。阴历初一月亮消失，庄介会睡觉，村雨会很老实。信乃偶然在走道遇见绫音，绫音被村雨露出的眼珠吓跑。滨路把整理好的花篮给信乃让信乃去邀请绫音参加下午的茶会。当守护绫音蛇神大人想要前来救信乃的庄介看下一只手臂时，绫音出现，并用一席话拯救了庄介。蛇神大人同意以金狐狸守护绫音为条件让绫音和滨路参加祭祀。滨路、绫音和要有了一段快乐的时光。

从里见那里得到零花钱的信乃，肚子前往外持地区寻找脑海中有着模糊的脸的那位女子的线索。不料，在森林中弄丢了庄介的明珠，遇到猿神大人却没有被吃掉。随后赶到的庄介、小文吾、现八和信乃因被怀疑感染不明病菌被村民抓住并被囚禁。前来祭祀的旦开野，把庄介误认为是两年前杀害自己的苍，于是去找庄介报仇……

信乃在旧教堂撞见旦开野拿剑伤害庄介，信乃拿出村雨与旦开野决斗，被打败。看到变身为狗的旦开野很是吃惊，赶来的九重也告诉他庄介不是他要找的苍。想要找到金子的村民劫持信乃一行前往外持山。愤怒的猿神吃掉了村民。女医生的到来使得猿神回心转意不毁灭外持山，庄介的明珠也被九重找到。

曾在大雪中遇雪难，并被雪姬以自己的声音作为代价救活的犬山道节登场。在回到帝都的火车头等舱中信乃和庄介遇到犬山道节，信乃用意志来了一场盛夏之雪。出来对付中大和尚的雪姬与信乃认识使得犬山道节大吃一惊。信乃道出是雪姬救了道节。与信乃一行告别后雪姬回忆起当时救道节的情景。

滨路进入帝都一所女子学校学习。信乃晚上去小学送滨路订的很可怕的书。信乃遇到“人偶幽灵”被吓得晕倒。旦开野要信乃再去确认一次。信乃、庄介、旦开野再次前往学校，真的遇到了那个把信乃吓晕的布偶宿舍管理人。滨路也渐渐发现小玲其实就是那个管理人，于是很是感动。

信乃在教会看着庄介和莉芳为苦于病痛的信徒涂抹香油时，一名有着金色双瞳的美女‧琥珀向他搭话。她自称没有资格参加涂油仪式，于是信乃为她祈福。同一时间，在旧市街走动的毛野，发现了他那个神似庄介的仇人。接着那男人出现在信乃面前，言行之间在在显露出他很熟悉信乃的过去……

因为神似庄介的男人知道信乃的过去，于是毛野找上信乃质问那男人的事情。两人因此发生争执，但是被现八泼水阻止了。在换衣服的时候，他们得知了彼此身上都有同样花朵形状的痣。信乃与琥珀重逢，听说了她的身世，但是之後却发现那都是谎话，而且琥珀还是出生于现八与小文吾从军时，发生人质事件的北部村庄。

昭市射杀信乃的事件，在现八的斡旋处理下以枪枝走火结案。琥珀越来越无法压抑对血的渴望，终于在对同僚千岁下手後从花街消失。身负重伤、被莉芳送到见琅馆的信乃，恢复成原本十八岁的样貌。清醒过来的信乃，要去找庄介为昨天的争吵道歉，但是同一时间，琥珀出现在庄介面前。

教会总部的贤人听说了花街的事件，莉芳因此被叫去总部，还被命令要传唤信乃。那个时候，苍出现在外出闲逛的信乃面前，还说出只有庄介和信乃才知道的孩提时代往事，让信乃大吃一惊。之后，信乃向庄介询问那些事情，但是庄介却说不记得了……

受到费尼根委托，信乃与庄介前去向知名的人偶师犬村仪清取回向他订制的人偶。现八也与他们同行，来到座落在秋天仍开了满山樱花的山中的犬村家。信乃等人只见到了仪清的儿子大角，大角告知“父亲失踪，我无法完成人偶”，信乃坚持要请大角完成，于是在此逗留下来。

大角家的周围张起了结界，时间停滞了。――察觉到异样的信乃等人面前，现身的是四兽神家之一、绯冢那智及兽神・枫。原来结界是大角从前养的猫的杰作，为了维持结界，周边的樱花持续盛放。但樱花树早已枯委，结界也因此破除。猫说“结界解除的话那家伙就会来”，此时的确也有什麽东西接近大角家。同时，大角也想起养父仪清并不是失踪而是已经身亡，也想起了自己身上发生的事情。

信乃开始在花街附近的教会教小孩子读书写字。 孩子们都刻意反抗他跑去玩，只有一名少女拜托信乃念绘本给她听。这名少女叫做佳穗，她天生眼睛就看不见。第二天，信乃读“青鸟”给佳穗听的时候，被问到要怎么样才能回想不知长相和姓名的人。

武藏地区村落的土地神被杀了，村庄逐渐没落，消息传到帝都，现八被派到当地调查。他从被称为“活神仙”的弥奈公主处得知、土地神有两命、被称为“命命(YA-NA)”，一条命寄於土地、另一条命则被封印在神社里。同时，听闻拥有一半灵魂的男人四处猎妖、还杀了土地神的传言，信乃也来到了武藏。

得知信乃被劫持的庄介与苍决斗，这时命命却被村雨的妖气引了出来，知道命命杀人的弥奈想牺牲自己让自己认定的哥哥姐姐得到自由，听到亲人愿望的弥奈终于的到解脱，并尝试着寻找自己的自由与幸福未来，而命命也合二为一，附身在苍的身上。

信乃因为反射条件原因被迫帮绯冢那智找离家出走的猫咪，此时猫咪的影子却被食影怪偷吃，再找回猫咪的过程中，兽神枫告诉信乃他寻找的人总有一天会聚集在他身边。

小时候与妹妹约定好的道节来寻找妹妹，到了古那屋对毛野一见钟情，古那屋的大家也表示愿意帮助道节寻找妹妹，在道节的描述下道节的妹妹是一个十五六岁的红发女孩，在意外情况下叫了阿仙名字的小文吾导致许多红发女子被杀，看到滨路的道节第一眼就知道滨路是他的妹妹，而滨路是信乃的发小，冥冥之中大家认为这是缘分，就在这时道节意外说出自己左肩也有跟现八一样的痣。

在饭仓的地方一年前有个孩子为了帮母亲寻找治病的桔梗根失踪，而一年后却保持同样的某样回来了，只是头发全白，调查此事的信乃转学到板仓小学六年级，并认识了班上的班长犬江仁，神隐的孩子叫章彦，母亲有哮喘病，章彦误以为母亲认为自己讨厌她才搬进医院的，为了表达自己心意的章彦去寻找桔梗根，早在一年前章彦变死在桔梗花丛中，章彦最后的心愿便是送母亲桔梗花，得知自己家人还是深爱自己的章彦完成了与桔梗的约定，在自己母亲怀里消逝。

章彦不是大家寻找的第八个人，于是信乃和庄介准备离开饭仓。但是，信乃对于章彦这件事之后，仁沉睡了一周时间这件事却耿耿于怀。不久后睁开眼睛的人，在浴室里和信乃讲述了自己曾经神隐过的事。那个时候，信乃注意到在仁的左腕，有一颗和自己一样的花朵形状的痣。那个时候，叫叶月的天狗和仁接近过……

仁为了叶月挡下苍的刀，从仁的体内出现了「仁」的明珠。其他八犬士的明珠也同时放出光芒，信乃因此确信仁就是第8人。叶月为了救濒死的仁，分出一半的命给他，仁因此活了下来。此时苍放火烧山，想要引出仁和叶月。在熊熊火势中，叶月叫仁要活下去，并要他回到人类的居所……

信乃与庄介带着仁一起回到帝都。聚集在古那屋的信乃、庄介、现八、小文吾、毛野、道节、大角和仁，八个人讨论起自己是八犬士转生的可能性。就在这时候，毛野发现了庄介的变化，对信乃提出忠告。为了见莉芳，比信乃早一步回到四兽神家宅邸的庄介，在信乃追上他询问左眼看不见的事情时，不客气地说这不关信乃的事。

失去意识的庄介，脉搏和气息都在渐渐衰弱。信乃发现庄介会这样是因为“义”字明珠选了苍当主人，立刻前往旧市街找人。信乃在妖魔越聚越多的街上到处寻找苍，但是一直找不到线索。这时候，从四兽神家追着信乃而来的枫出现了。枫探查到“义”字明珠的位置，但是地点却在即将成为妖魔巢穴的古城区教会。信乃等人前往那个教会，可是……

信乃为了保护仁而被叶月砍伤，还被玉梓强迫喝下神秘的水，玉梓利用八颗明珠与八犬士召唤出伏姫，打算夺取伏姬的力量让国家陷入灾难。被困在玉梓的结界中、失去力量的八犬士完全无力阻止仪式进行。这时候，还有些许意识的信乃使尽仅剩的力量呼唤庄介的名字。此时昏迷中的庄介，也在梦中逐渐想起与信乃渡过的时光。